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Élevé dans une famille de musiciens, Johnson étudie le violon et la guitare pendant son enfance. En 1917, il participe à une tournée en Angleterre au sein d'une revue musicale, ce qui lui sauve probablement la vie. En effet, à son retour à La Nouvelle-Orléans en 1919, il retrouve une famille décimée, à l'exception de son frère James, par la grande pandémie de grippe de 1918.
La carrière de Lonnie Johnson est cependant fluctuante, ce qui l'amène parfois à s'écarter de la musique. Entre deux grands évènements musicaux, il se retrouve contraint à s'engager dans des emplois de domestiques, de concierge ou travailler dans une fonderie. Alors qu'il est employé à l'hôtel Benjamin Franklin de Philadelphie en 1959, il est remarqué par le disc jockey de WHAT-FM, Chris Albertson. Albertson réussit à assurer à Johnson un engagement à Chicago au club Playboy. Johnson se produit ensuite avec Duke Ellington et son orchestre dans de grands concerts à Town Hall à New York.
Il tourne également en Europe et enregistre plusieurs albums pour le label Prestige Bluesville plusieurs avec Elmer Snowden et un avec sa partenaire vocale d'Okeh, Victoria Spivey. À son grand regret, Johnson a toujours été catalogué comme un artiste de blues. À ce propos, en parlant du concours d'Okeh : "J'avais un peu chanté à l'époque mais même maintenant, je ne le prends pas aussi sérieusement que mon jeu de guitare, et je pense que j'aurai fait n'importe quoi pour être enregistré : c'était un concours de blues, j'ai donc chanté du blues."
Johnson meurt en Ontario, au Canada, le , de complications à la suite d'un accident de voiture datant de 1969.
Lonnie Johnson fut un musicien capable de jouer des blues très traditionnels, mais aussi un des précurseurs de la guitare jazz et blues moderne avec l'introduction des solos note à note, cet aspect technique riche en feeling a aussi inspiré beaucoup de guitaristes tels Jimi Hendrix, Eric Clapton et bien d'autres encore...
En 1997, il rejoint le Louisiana Blues Hall of Fame à titre posthume.
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