La console compte 388 jeux officiels, dont 84 jeux zonés pour le Japon, 50 pour l'Amérique du Nord, et 4 pour l'Europe. La Nintendo 64 sort d'abord au Japon le avec Super Mario 64, Pilotwings 64, et Saikyō Habu Shōgi ; en Amérique du Nord avec Super Mario 64 et Pilotwings 64 ; et en Europe avec Super Mario 64, Pilotwings 64, Star Wars: Shadows of the Empire, et Turok: Dinosaur Hunter. Le dernier jeu publié sur le système est Tony Hawk's Pro Skater 3 le (uniquement pour le marché nord-américain). Le jeu le plus vendu est Super Mario 64, il compte 11 millions d'unités écoulées à la date du .