En 1926, la troupe quitta l'Union soviétique et partit en tournée plusieurs mois durant, avant d'arriver à Tel-Aviv en 1928. Elle fit alors appel à Alexei Dikiy, directeur du Théâtre d'art de Moscou, qui mit en scène deux pièces à succès : Der Oytser (Le Trésor), œuvre écrite en yiddish par Sholem Aleichem et dont la première eut lieu le , et The Crown (La Couronne), pièce de David Calderon dont la première se déroula le . Grâce à la réussite de Dikiy pendant la saison 1928-1929, Habima devint de fait une troupe d'importance nationale, dotée d'un répertoire permanent et d'une scène à Tel-Aviv à partir de 1931. Les travaux de construction du théâtre proprement dit commencèrent en 1935.
L'image de l'actrice Hannah Rovina tenant le rôle de Léa dans Le Dibbouk de Shalom Anski, légendaire production de Habima interprétée en hébreu grâce à la traduction de Haïm Nahman Bialik, a acquis une dimension mythique qui symbolise encore aujourd'hui le théâtre juif. Hannah Rovina, qui fit partie des fondateurs de la troupe, dirigea Habima jusqu'à l'âge de 88 ans.
Depuis 1958, Habima est officiellement le Théâtre national d'Israël. Aux côtés d'une troupe de 80 acteurs, 120 personnes travaillent pour le complexe théâtral. L'actuel directeur artistique est Ilan Ronen, père de Yaeli Ronen et beau-père de Yousef Sweid (en 2011). D'importants travaux de rénovation sont aujourd'hui en cours[réf. nécessaire].
Ouriel Zohar, Comparaison du Théâtre ‘Bimate Ha'Kibbutz’ et du Théâtre National Israélien ‘Habima’ et du Théâtre ‘Habima’ avec la Comédie-Française, in Théâtre du Monde, Revue Interdisciplinaire de l'Université d'Avignon, Institut de Recherches Internationales sur les Arts du Spectacle, Faculté des lettres et des sciences humaines, No.6, pp. 203–210, (1996).
