En , le Jackal est transféré dans la Mediterranean Fleet. En , le destroyer fait partie de l'escorte de l'opération Tiger, un convoi transportant des chars de Gibraltar à Alexandrie, avant d'être détaché pour bombarder Benghazi avec les navires Kelly, Kelvin, Kashmir et Kipling dans la nuit du 10 au [5]. Le , l'Allemagne lance une invasion aéroportée de la Crète, le Jackal naviguant le jour suivant afin d'intercepter les tentatives de débarquement allemands. Le , les Jackal, Kelly, Kelvin, Kashmir et Kipling sont déployés à la recherche des forces d'invasion allemandes, au cours duquel ils sont attaqués par des bombardiers en piqué allemands, les Kelly et Kashmir étant coulés. Le Jackal évacue les troupes d'Héraklion et de Sphakia les 28 et , et les forces alliées en Crète se rendent le 1er juillet[1],[6].
Le , la 14e flottille de destroyers composée des Jackal, Jervis, Kipling et Lively appareillent d'Alexandrie afin d'intercepter un convoi italien transitant d'Italie vers Benghazi[11]. La flottille est aperçue par des avions de reconnaissance allemands dans l'après-midi du , et conformément aux ordres, la flottille de destroyers désormais repéré abandonne l'attaque et change de cap. Une première vague de bombardiers allemands, composée de huit Junkers Ju 88 et Lehrgeschwader 1 (I / LG 1) basés à Héraklion (Crète), arrivent vers 16 h 31 et coulent le HMS Lively de 3 coups au but[12]. Une deuxième vague de neuf Ju 88 et quatre Heinkel He 111 de (II / LG 1) basés à Eleusis (Grèce), attaquent entre 18 h 09 et 18 h 33, mais ne causent aucun dégât. Une troisième vague composée de dix Ju 88 (I / LG 1) fait son apparition vers 20 h 00. Le Kipling est rapidement coulé par les attaques[13], tandis que le Jackal est gravement endommagé par le bombardier piloté par Gerhard Brenner[14], avec un coup au but et trois évités de justesse. Le Jackal est pris en remorque par le Jervis, mais en raison d'un feu important et d'inondations progressives, le navire est abandonné le matin du puis sabordé avec des torpilles par le Jervis. Neuf officiers et hommes d'équipage du Jackal ont été tués, les pertes totales incluant les trois destroyers est de 77 morts[15].
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