Son territoire est découpé en 1959 pour créer la préfecture apostolique de Manokwari. Le , son nom change pour devenir vicariat apostolique de Kota Baru. Un an plus tard, son nom est à nouveau modifié en vicariat apostolique de Sukarnapura.
Le , le vicariat apostolique est érigé en diocèse, devenant alors suffragant de l'archidiocèse de Merauke. Il change encore de nom en 1969 pour devenir diocèse de Djajapura puis finalement en 1973 pour prendre son nom actuel. Le , son territoire est divisé pour créer le nouveau diocèse de Timika.
Le diocèse est depuis sa création, administré par des évêques issus de l'ordre des Frères mineurs (O.F.M.).
Territoire
Le diocèse de Jayapura est divisé en quatre doyennés