Alain Crombecque est recruté lors de la création du Festival d'automne de Paris, en 1972 par Michel Guy, comme attaché de presse. Devenu officieusement un conseiller du fondateur pour la programmation artistique, il assure l'intérim lorsque celui-ci est nommé au secrétaire d'État à la culture. Au retour de Michel Guy en 1976, il quitte l'équipe du festival pour travailler au Théâtre Nanterre-Amandiers aux côtés de Patrice Chéreau et Catherine Tasca. Il réalise également plusieurs missions à l'international entre 1978 et 1981 pour le festival de théâtre de Nancy.
En 1985, le maire d'Avignon Jean-Pierre Roux nomme Alain Crombecque, sur les conseils de Michel Guy, à la tête du Festival d'Avignon pour succéder à Bernard Faivre d'Arcier. Jusqu'en 1992, il y poursuit l’œuvre engagée par Jean Vilar. Il retrouve sa place de conseiller artistique au Festival d'automne à Paris en 1990, d'abord officieusement étant toujours à la tête du festival d'Avignon, puis officiellement comme directeur depuis 1993. Il est également, entre 1993 à 1995, délégué général du « Premier siècle du cinéma ».