Bekmambetov syntyi Kazahstanin sosialistisessa neuvostotasavallassa ja opiskeli lavastustaidetta Taškentissa vuoteen 1987 saakka. Hän aloitti uransa ohjaamalla mainoksia mm. Imperial-pankille. Hänen esikoisohjauksensa oli sotaelokuva Pešavar Vals (1994), joka sijoittui Neuvostoliiton Afganistanin-sotaan.
Vuonna 2004 valmistunut Night Watch – yövahti ja sen jatko-osa Day Watch (2006) olivat huomattavia menestyksiä, samoin kuin Kohtalon ironiaa – jatko-osa (2007), ja ne avasivat hänelle tien Hollywoodiin, jossa hän on ohjannut elokuvat Wanted (2008) ja Abraham Lincoln: Vampire Hunter (2012) sekä toiminut useiden toimintaelokuvien tuottajana (muun muassa Apollo 18 ja The Darkest Hour 2011).