Tarkowski pelasi junioritasolla Blackburn Roversissa vuoteen 2006 ja sitten Maine Roadissa ja Oldham Athleticissa. Oldhamissa hän aloitti liigauransa Englannin ykkösliigassa tammikuussa 2011. Hän siirtyi tammikuussa 2014 samassa sarjassa pelanneeseen Brentfordiin, joka kaudeksi 2014–2015 nousi mestaruussarjaan. Tarkowski pelasi Brentfordissa 57 mestaruussarjaottelua, joissa hän teki kaksi maalia, ja keväällä 2015 kaksi nousukarsintaottelua.[1]
Tarkowski siirtyi helmikuussa 2016 Burnleyyn, jossa hän pelasi loppukauden aikana neljä mestaruussarjaottelua. Kausi päättyi sarjanousuun, ja seuraavien kuuden kauden aikana Tarkowski pelasi Burnleyn joukkueessa Valioliigassa 194 ottelua ja teki niissä seitsemän maalia, joista kolme kaudella 2018–2019.[1] Hän toimi osan kaudesta 2021–2022 joukkueen kapteeninaBen Meen ollessa loukkaantuneena pitkään poissa.[1][2][3]
Tarkowski siirtyi heinäkuussa 2022 Evertoniin. Hän pelasi kaudella 2022–2023 joukkueensa kaikki 38 valioliigaottelua alusta loppuun. Kauden ainoan maalinsa hän teki 21. ottelussa helmikuun alussa liigan toiseksi viimeisenä olleen Evertonin voittaessa sarjajohtaja Arsenalin kotikentällään tuloksella 1–0. Hän pelasi täyden ajan Evertonin kaikissa valioliigaotteluissa myös kaudella 2023–2024. Kauden ainoan maalinsa ja maalisyöttönsä hän kirjasi syyskuussa vanhaa seuraansa Brentfordia vastaan.[1]