Sortu zen une beretik argi utzi zuen Derry City taldeak irlandar abertzalea zela, orduan ofiziala zen hiriaren Londonderry izena hartu beharrean Derry City F.C. izena hartu baitzuen. Hau 1928an izan zen, jadanik Irlanda banatuta zegoela.
Hasieratik Ipar Irlandako Ligan sartuta gelditu zen eta denboraldirik onena 1965ean izan zuen, liga irabaziz. Honek Europako Kopan parte hartzeko aukera eman zion. 70. hamarkadaren hasieran Derry hiriko egoera gaiztotu egin zen eta Derry City taldeak Irlandako futbol ligan sartzeko eskaria egin zuen. 1973an hasi zuen bere ibilbidea liga berrian eta jadanik birritan irabazi du liga. Honetaz gain Ligako Kopa gehien irabazi dituen taldea da.