Der Tempel wurde im Jahr 1415 als Haupttempel der Honmon Hokke Shū, einer der ältesten Schulen des Nichiren-Buddhismus, von Nichiryū (日隆) angelegt, wobei der Tempel zunächst bei gleicher Lesung 本応寺 geschrieben wurde. 1429 wurde er, unterstützt vom Kaufmann Kosodeya Sōku (小袖屋 宗句) auf einen verlassenen Teil des Kaiserpalastes (内野Uchino) verlegt. 1433 wurde auf Wunsch des Nyoi Ōmaru (如意 王丸) der Name nun als 本能寺 geschrieben und die große Sechseckhalle (六角大宮Rokkaku daigū) errichtet. 1536 brannte der Tempel im Zusammenhang mit dem Aufstand der Bürger, die sich zum Nichiren-Buddhismus bekannten, ab und wurde nach Sakai verlegt. Nisshō (日承) führte 1545 den Tempel nach Kyōto zurück, nun nach Shijō Nishi-no-tōin (四条西洞院). Dort wurde 1582 Oda Nobunaga von dem nach der Macht greifenden Akechi Mitsuhide überrascht, worauf Nobunaga in aussichtsloser Lage Seppuku beging.
Mit dem Aufbau einer neuen Tempelstadt durch Toyotomi Hideyoshi wurde der Tempel an den gegenwärtige Ort verlegt. 1864 brannte der Tempel im Zusammenhang mit dem Aufstand am Hamaguri-Tor größtenteils ab. In den folgenden Jahren wurde er aber nach und nach wieder aufgebaut.
Anlage
Das Eingangstor (総門Sōmon), das ursprünglich zum Kyōmei-in (恭明院) gehörte, wurde 1880 an die heutige Stelle versetzt. – Die Haupthalle (本堂Hondō) wurde 1928 vom Architekten Amanuma Shun’ichi (天沼 俊一; 1874–1947) im traditionellen japanischen Stil wieder errichtet. Sie hat einen nahezu quadratischen Grundriss mit einer Seitenlänge von 5 × 5 Ken (9 × 9 m). Sie hat ein Irimoya-Dach, ist mit Ziegeln gedeckt und hat an der Vorderseite ein vorgezogenes Dach über dem Eingang von 3 Ken (5,5 m) Breite.
Südlich von der Haupthalle befinden sich die sieben „Töchtertempel“ (子院shiin): das Gemmyō-in (源明院), Hongyō-in (本行院), Kōshun-in (高俊院), Jōshō-in (定性院), Renshō-in (蓮承院) Keishō-in (恵昇院) und das Ryūun-in (龍雲院). Von diesen hat nur der letztgenannte den Brand von 1864 überstanden, die anderen wurden zwischen 1918 und 1928 wieder errichtet. Sie befinden sich jeweils auf einem Grundstück von 6 Ken (11 m) Breite, haben eine Front von 4 Ken (7 m) und eine Tiefe von 6 Ken (11 m).
Auf der Ostseite der Haupthalle steht der Nobunaga-Schrein (信長廟Nobunaga-byō).