Billy Howle wuchs als zweiter von vier Brüdern in Staffordshire auf. Seine Mutter war Lehrerin, der Vater Professor für Musik an der University of Kent. Schon als Jugendlicher trat er in Amateurtheatern auf. Nach der Schulzeit spielte er für kurze Zeit am Stephen Joseph Theatre und absolvierte dann an der Bristol Old Vic Theatre School eine klassische Ausbildung als Schauspieler, die er 2013 erfolgreich beendete.[1]
2014 erhielt er eine Hauptrolle in der achtteiligen Fernsehserie Glue. Seinen internationalen Durchbruch erlebte er jedoch, als Eyres Londoner Inszenierung von Ibsens Gespenster 2016 an den Broadway ging und an der Brooklyn Academy of Music aufgeführt wurde,[3] wo Howles Leistung international Aufmerksamkeit erregte.
Ab 2017 folgten Verpflichtungen für den Kinofilm Vom Ende einer Geschichte und den mit Preisen hochdekorierten Film Dunkirk. Seine beiden jüngsten Filme sind zwei Literaturverfilmungen: Am Strand (2017) nach einer Erzählung von Ian McEwan und The Seagull – Eine unerhörte Liebe (2018) nach der Komödie von Anton Tschechow.
Howle war ab 2016 eins der neuen Gesichter in den Werbekampagnen von Prada.[4]