Музей адкрыўся ў 1683 г. у кампактным будынку, спраектаваным адным з вучняў Крыстафера Рэна спецыяльна для захоўвання рэдкасцей, адпісаных універсітэту Эліясам Эшмалам (1617-92). Збіраў Эшмалаўскую калекцыю зусім не Эшмал, а яго таварыш Джон Традэскант (1608-52) і бацька апошняга.
На працягу 150 гадоў Эшмалаўскі музей заставаўся цэнтрам оксфардскіх даследаванняў у вобласці прыродазнаўчых навук, але ў XIX стагоддзі калекцыі былі пераразмеркаваны паміж чатырма оксфардскімі музеямі. У стары будынак заехаў Музей гісторыі навукі, а ўласна Эшмалаўскі музей быў перапрафіляваны ў бок археалогіі і мастацтва.
Сярод іншых рарытэтаў — Параскі мармур, скрыпка Страдзівары «Месія», сабраныя Артурам Эвансам (куратар музея ў 1884—1908 гг.) старажытнасці мінойскай эпохі, экспазіцыя старадаўніх пярсцёнкаў (адно з іх, як лічыцца, навеяла прафесару Толкіну «Уладара пярсцёнкаў») і дыямент, які нібы належаў каралю Альфрэду Вялікаму. Музей таксама размяшчае багатымі калекцыямі старадаўніх манет, сярэднявечнай зброі і даспехаў.
Цікавыя факты
У навагодні вечар 1999 года з музея было выкрадзена палатно Сезана. Яно не знойдзена дагэтуль.