Nació en Petersburgu, Virxinia, nel senu d'una familia de l'alta sociedá. Los sos padres, Sally Bartlett y Joseph Cotten Sr. tuvieron otros dos fíos, Whit y Sam, siendo Joseph el mayor d'ellos.
En 1931 casóse cola so primer muyer, Leonore Kipp, una pianista, y el so matrimoniu duró hasta la muerte d'ella en 1960. Esi mesmu añu casóse cola actriz británica, d'orixe canariu, Patricia Medina, y el matrimoniu duró trenta y cuatro años, hasta la muerte d'él.
Tres una llarga llucha contra'l cáncer, morrió de neumonía en 1994.
El so debú nel cine foi na primer producción d'Orson Welles, Citizen Kane, nel papel de Jedediah Leland, en 1941. Por cuenta de que la película basar na vida real del magnate de la comunicación William Randolph Hearst, ésti fixo tolo posible por que nun se distribuyera y atacar sistemáticamente dende los sos periódicos. Consiguió sabotear la película, que namái ganó un Óscar. Sicasí, ye considerada una obra maestra y una de les meyores películes de la historia del cine, y sería decisiva pa llanzar la carrera cinematográfica de Cotten y pa da-y el prestíu de gran actor que caltuvo mientres tola so trayeutoria. Pal repartu de la película, Welles utilizó a dellos actores de la compañía teatral Mercury Theatre, que fundara con Cotten.
El tercer papel de Cotten nel cine foi tamién n'otra película d'Orson Welles, El cuartu mandamientu, na qu'interpretaba'l papel de Eugene Morgan, que-y consolidaría definitivamente nel mundu del cine.
Les sos últimes collaboraciones con Welles fueron nes producciones El tercer home, de Carol Reed, en 1949, anque nesti casu Welles y él namái fueron compañeros de repartu, y na película Sei de Mal, dirixida por Welles en 1958; nella, Cotten ye oxetu d'un curtiu caméu.
A pesar de nun siguir collaborando xuntos, a Welles y a Cotten siempres-yos xuniría una gran amistá.
A pesar de la so estensa filmografía, y de participar en delles de les películes más importantes de la historia del cine, nunca ganó nengún Óscar; de fechu nin siquier llegó a tar nomáu.
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