قام بتجنيد شركة في عام 1847 للمشاة المتطوعين في الفوج الأمركي الثاني عشر أثناء الحرب المكسيكية الأمريكية وكُلف بمهمة نقيب تحت إمرة الجنرال وينفيلد سكوت. بعد انتهاء الحرب في عام 1850، سافر دنفر إلى ولاية كاليفورنيا، حيث أصبح يعمل كتاجر. قام في 2 أغسطس عام 1852 بقتل رئيس تحرير صحيفة ويدعى إدوارد غيلبرت أثناء مبارزته. وفي نفس العام اُنتخب عضوا في مجلس شيوخ ولاية كاليفورنيا وعُين فيما بعد وزيرا للخارجية وانتخب في عام 1854 ممثلا عنها في الكونغرس الأمريكي من 4 مارس1855 - 3 مارس1857 كما قال أنه لن يتقدم بمطلب آخر للترشح من جديد. في 17 أبريل، 1857، عينه الرئيس جيمس بيوكانان مفوضا للشؤون الهندية. استقال من منصبه في 17 يونيو1857، وعُين أمينا لإقليم كانساس من قبل بوكانان وتم تعيينه في ديسمبر1857 كحاكم للإقليم، وفي اليوم الذي تولى هذا المنصب، صوت المواطنون على دستور يكومبتون والذي يقضي بفتح أراضي الإقليم للعبيد. أثار هذا القرار معارضة من قبل مجموعة من المواطنين تطلق على نفسها فري ستابتر والتي تعمل جاهدة على تحرير العبيد، ولكن أُقر هذا الدستور المؤيد للعبودية بأغلبية ساحقة. وقد اُكتشف لاحقا بأن عمليات احتيال تمثلت في نزوير لآلاف من الأصوات قد حصلت من قبل المجموعة الداعمة للعبودية وهي بوردر روفيان حيث عبر أفرادها إلى أراضي كانساس من ولاية ميسوري بهدف الإدلاء بأصواتهم المؤيدة للعبودية وقد ألغي التصويت في انتخابات لاحقة في أغسطس1858. تم الاعتراف بكنساس كدولة حرة من قبل الاتحاد عام 1861.
وفي نوفمبر1858، في حين كان دنفر لا يزال يشغل منصب حاكم الإقليم، قام وليام لاريمر، الابن المضارب في مجال الأراضي من مدينة ليفينورث في تقسيم أراض من مدينة دنفر على طول نهر بلات في جنوب مقاطعة أراباهو في غربي إقليم كانساس، وهذه الأرض الجديدة أُطلق عليها كولورادو. اختار لاريمر اسم «دنفر» لتكريم الحاكم الحالي للإقليم كما أشار على أن يقع الاختيار على المدينة لتكون مركزا مقاطعة أراباهو. وفي الواقع حصل «ويليام دنفر» و «ويليام لايرمر» على تسوية من «سانت شارلز» أثناء تجمع حشد من الأشخاص من شيري كريك وجنوب نهر بلات لتغيير اسم المدينة إلى دنفر أملا أن تصبح مركزا للمحافظة.
تقاعد دنفر كحاكم للإقليم في نوفمبر1858 وأُعيد تعيينه كمفوض للشؤون الهندية، واستقال في 31 مارس1859.
سيرته والحرب الأهلية
بعد أشهر قليلة من بدء الحرب الأهلية الأمريكية في أوائل عام 1861، عين الرئيس أبراهام لينكون دنفر كعميد في جيش المتطوعين في 14 أغسطس، كما قدم تقريرا عن الأوضاع في مدينة فورت سكوت بكنساس، وتولى في يناير قيادة كل القوات الفدرالية في المحافظة. استقال من الجيش في 5 مارس1863. وبعد نهاية الحرب، رجع دنفر ليمارس القانون في واشنطن العاصمة من جديد وكذلك في ويلمنجتون بأوهايو.
شغل منصب مندوب عن المؤتمر الوطني الديمقراطي في عام 1876و1880و1884، وذكر أنه كان مرشحا محتملا عن الحزب الديمقراطي للرئاسة في عام 1876و1884، على الرغم من أنه لم يقدم اسمه في مطلب الترشيح بشكل رسمي.
