За словами літописця, після смерті батька, брати Гліб і Михайло образили Федора, давши йому один Можайськ. Але Федору вдалося поправити ситуацію вдалим одруженням. У 1261 році вдова ярославського князя Василя Всеволодовича, княгиня Ксенія вибрала Федора в чоловіки своїй дочці Анастасії. У посаг за дружиною Федір отримав Ярославське князівство.
Від першої дружини Федір мав сина Михайла. Під час його відсутності (Федір поїхав у справах в Орду) княгиня Анастасія померла і теща з ярославськими боярами проголосила князем молодого Михайла. Коли ж Федір Ростиславич вернувся з Орди до міста його не впустили. Тоді князь вирушив назад в Орду, там одружився з дочкою хана, Джеджехатунь (в хрещенні — Анна) і нажив з нею синів — Давида і Костянтина.
У 1290 році, дізнавшись про смерть свого старшого сина Михайла, Федір повернувся в Ярославль, де утвердився з ханською допомогою та ярликом. Також 1279 року, по смерті братів, Федір об'єднав під своєю владою Смоленське і Ярославське князівства.
У 1292 Федір разом з п'ятьма іншими князями їздив в Орду скаржитися на великого князя Дмитра Олександровича. Хан Тохта, вислухавши скарги князів, відправив на Північно-Східну Русь велике військо. Дмитро, дізнавшись про це, втік, а Андрій Олександрович Городецький разом з Федором взяли Владимир та розграбували Богородицьку церкву, а пізніше розорили ще 14 міст. Після цього Федір захопив Переяславль-Залєський, отчину Дмитра. Але незабаром брати Андрій і Дмитро помирилися і Федір змушений був поступитися останньому Переяславлем. З досади він спалив місто. На заході Федір також не зміг утримати свою владу — племінник його старшого брата, Олександр Глібович у 1297 р. опанував Смоленськ. Наступного року Федір з великим військом пішов на Олександра, довго стояв під Смоленськом і здійснив кілька штурмів, але взяти міста не зміг і повернувся в Ярославль. Похований в Ярославській церкві св. Спаса.