Основну частину своєї ігрової кар'єрі Томислав провів у складі загребського «Динамо». За час виступів у хорватському клубі Црнкович став основним гравцем збірної, двічі вигравав чемпіонат Югославії, а також двічі кубок Югославії.
Під кінець кар'єри Црнкович одержав право пограти за кордоном. Рік провів у Австрії і два у Швейцарії
На самій Олімпіаді Црнкович відіграв усі матчі своєї команди на турнірі, в тому числі поєдинки проти збірної СРСР. В першому матчі команда Томислава вела в рахунку 4:1, 5:2, втім не втримала переваги — 5:5. Перегравання завершилось на користь балкаців — 3:1. У фіналі турніру Югославія поступилась 0:2 збірній Угорщини, в складі якої грали Ференц Пушкаш, Шандор Кочиш, Нандор Хідегкуті, Йожеф Божик та інші тогочасні футбольні зірки.
У 1954 і 1958 роках Црнкович виступав на чемпіонатах світу. В обох випадка Югославія дійшла до чвертьфіналу.
В 1960 році футболіст став срібним призером чемпіонату Європи. Црнкович грав у матчах 1/4 фіналу проти збірної Болгарії, а поєдинки фінальної стадії провів на лаві для запасних.
У 5 матчах Томислав Црнкович був капітаном збірної.