Zuikaku 25 Eylül 1941'de hizmete girdi ve deniz kuvvetleri sancağı çekildi. 26 Kasım 1941'de Chishima Adalarından (Kuril Adaları) Etorofu Adasının (İturup Adası) ortasında bulunan Hitokappu Körfezi'nden Hawaii Adası'na doğru hareket etti. 7 Aralık 1941'de Pearl Harbor Saldırısı'na katıldı. 20 Ocak 1942'de Rabaul'a karşı hava saldırısına katıldı. 21 Ocak 1942'de Lae'ye karşı hava saldırısına katıldı. Daha sonra Hint Okyanusu'na girip 5 Nisan 1942'de Ceylon Adası (Sri Lanka)'da bulunan Kolombo Üssü ve Trincomalee Deniz Üssü'ne karşı hava saldırısına katıldı. 7 Mayıs 1942'de Mercan Denizi Muharebesi, 24 Ağustos 1942'de Doğu Solomon Adaları Muharebesi ve 26 Ekim 1942'de Santa Cruz Adaları Muharebesi'ne katıldı. 29 Ocak 1943'te Ke gō Harekâtı kapsamında lojistik işleriyle uğraştı ve Şubat 1943'te Guadalcanal Adasından çekilişini destekledi. Nisan ayında I gō Harekâtı kapsamında ve Kasım ayında ise Ro gō Harekâtı kapsamında savaş uçaklarını Rabaul'a taşıdı. 19 Haziran 1944'te Filipin Denizi Muharebesi'ne katıldı. 17 Ekim 1944'te Shō 1 gō Harekâtı başlatıldı ve 20 Ekim 1944'te Ozawa Filosu'na bağlı olan Zuikaku Beppu Körfezi'nden hareket ederek güneye doğru ilerledi.
25 Ekim 1944 saat 7.49'da çatışmaya hazır olma talimatı verildi. Z sancağı çekildi. Müteakiben Amerika'nın birinci hava saldırısıyla sol tarafına bomba 1 sol arkasına 1 torpido isabet kaydetti. Sol tarafının motoru hasar gördü ve hızı 24 knot'a düştü. Fakat motor bölümüne tam hızla hücuma geçme talimatı verildi. 8.45'te 6 derece yattı. İkinci ve üçüncü hava saldırısında 4 bomba[dn 1] ve 7 torpido[dn 2] isabet kaydetti. Sola 20 derece yattı ve su bastı, yangın şiddetlendi. Fakat yangın söndürme ve suya karşı koruma çareleri bulundu. 13:27'de uçuş güvertesine çıkma talimatı verildi. 1.58'de deniz kuvvetleri sancağı indirildi. Resim o an çekildi. O anda sola 23 derece yatmaktaydı. Genel çekilme talimatı verildi. 19 derece 57 dakika kuzey enlemi, 126 derece 34 dakika doğu boylamındaydı. Bundan yaklaşık 2 saat sonra 14.14'te ZuikakuFilipinlerinEngaño Burunu'nun 260 deniz mil doğu-kuzeydoğusunda 19 derece 20 dakika kuzey enlemi, 125 derece 51 dakika doğu boylamında battı. 866 müretebat kurtardı.[dn 3]