Klubben grundades 1884 under namnet Belmont FC genom en sammanslagning av Lyndhurst Wanderers och Belmont Cricket Club. Klubben spelade och vann sin första match mot Brunswick Rovers med 4–0 den 15 november 1884. Året efter bytte man namn till Tranmere Rovers FC.
Man började spela sina matcher på Steeles Field, men fick en plan på Ravenshaws Field av Tranmere Rugby Club innan man 1912 bytte till nuvarande Prenton Park.
1924 gjorde en talangfull 16-åring debut i Rovers. Han hette William Ralph Dean, av fansen kallad "Dixie". Dixie Dean gjorde 27 mål på 30 matcher när han bara var 16 år och upplevde sin pojkdröm när han köptes av Everton. När Dean bara var 20 år gjorde han 60 mål i Englands högsta liga First Division, ett rekord som troligen aldrig kommer att bli slaget.
1930-talet
Bunny Bell gjorde otroliga 57 mål under säsongen 1933/34. I en match mot Oldham Athletic blev han historisk när han gjorde nio mål i 13–4-vinsten, i matchen missade han även en straff.
Tranmere hade två bra år i Welsh Cup då klubben kom tvåa 1934 och vann 1935. 1938 vann Tranmere sin första proffsserie när 56 poäng var tillräckligt för att vinna Third Division North. Säsongen efter, den sista före andra världskriget, kom man dock sist i Second Division med bara 17 poäng, varav bara en (1) erövrades på bortaplan.
Efter kriget
Tranmere fortsatte i Third Division North till och med säsongen 1957/58, varefter man placerades i den återbildade Third Division. Den divisionen åkte man ur 1961 och ned till Fourth Division. Där blev klubben kvar i sex säsonger innan man flyttades upp till Third Division igen. 1975 åkte Tranmere ned till Fourth Division men gick genast upp igen året efter. Efter tre säsonger flyttades man ned till Fourth Division och det dröjde till 1989 innan man kom tillbaka till Third Division. Detta var inledningen på klubbens storhetstid.
Klubbens storhetstid
Under säsongen 1989/90 vann Tranmere Associate Members' Cup, motsvarigheten till dagens EFL Trophy. I finalen på Wembley besegrades Bristol Rovers med 2–1. Nästföljande säsong var man i final igen, men förlorade mot Birmingham City med 2–3. Samma säsong vann klubben playoff till Second Division och var uppe i näst högsta divisionen för första gången sedan 1939.
Första säsongen i Second Division blev Tranmere "bara" 14:e, men andra säsongen (då divisionen bytt namn till First Division efter bildandet av FA Premier League) kom man fyra och fick delta i playoff till FA Premier League. Där åkte man dock ur i första omgången mot Swindon Town med totalt 4–5. Tredje säsongen kom man femma och gick till playoff igen, men åkte ut i första omgången igen, denna gång mot Leicester City med totalt 1–2. I Ligacupen gick klubben till semifinal, där det blev förlust mot Aston Villa efter straffar. Fjärde säsongen kom man femma igen och gick till playoff för tredje säsongen i rad. Historien upprepade sig dock och Tranmere åkte ur i första omgången mot Reading med totalt 1–3.
De följande säsongerna hamnade Tranmere kring mitten av tabellen. 1999/00 nådde man dock kvartsfinal i FA-cupen för första gången och även final i Ligacupen för första gången. I finalen på Wembley blev det förlust mot Leicester City med 1–2. Säsongen efter det kom man sist i First Division och åkte ned till Second Division, men man gick för andra säsongen i rad till kvartsfinal i FA-cupen. Man nådde kvartsfinal även tre säsonger senare, 2003/04.
Nedåt i ligasystemet
Under de följande säsongerna spelade Tranmere vidare i tredjedivisionen, som då bytt namn till League One. 2014 degraderades klubben till League Two och där kom man sist redan första säsongen. Tranmere åkte därmed ur The Football League, där man spelat sedan 1921, och ned till National League. Under andra säsongen där förlorade man playoffinalen på Wembley mot Forest Green Rovers med 1–3, men säsongen efter det vann man den i stället, mot Boreham Wood med 2–1. Klubben var så tillbaka i English Football League, som The Football League bytt namn till, efter tre säsonger.
Meriter
Liga
The Championship eller motsvarande (nivå 2): Fyra 1992/93 (högsta ligaplacering); playoffspel 1992/93, 1993/94, 1994/95
League One eller motsvarande (nivå 3): Mästare 1937/38 (North)