Jiří Menzel var son till författaren och manusförfattaren Josef Menzel. Han studerade filmregi hos Otakar Vávra vid Filmakademin i Prag, då han misslyckats med att komma in på teaterutbildningen, som han hade tänkt.
Den sovjetiska invasionen i samband med Pragvåren 1968 ledde till hårda åtstramningar av censuren av tjeckisk kultur, vilket ledde till att den antikommunistiska satiren Lärkmarionetter (1969) totalförbjöds och inte fick sin premiär förrän 1990, då Menzel erhöll Guldbjörnen vid Berlins filmfestival. Sedan fick Menzel till stor del ägna sig åt teater, innan han tvangs att offentligt "ta avstånd från" den "omoraliska" Tjeckoslovakiska nya vågens filmsyn och under strikt övervakning tilläts fortsätta göra film. Med humoristiska filmer som Rörliga bilder (1978), om de första tjeckiska filmpionjärerna, och Min lilla by (1985) återvände han till den internationella filmscenen.
Han medverkade också som skådespelare i ett 70-tal filmer, inte minst i Věra Chytilovás filmer, och regisserade en mängd teaterproduktioner. Med sin egensinnigt satiriskt humoristiska stil har han ibland kallats "en tjeckisk Woody Allen".