Џенкинс је своју глумачку каријеру започео у позоришту, а дуго је радио у споредним улогама на филму и телевизији. Његова револуционарна улога била је улога Натанијела Фишера у ХБО телевизијској серији Шест стопа под земљом (2001–2005).
Џенкинс је био номинован за Оскара за најбољег глумца за улогу у филму Посетилац (2008).[5] Освојио је Прајмтајм Еми награду за најбољег главног глумца у мини серији или филму за Шта Оливија зна? (2014).[6] За улогу илустратора Џајлса у фантастичној драми Облик воде (2017), Џенкинс је добио бројне номинације, укључујући Оскара, Златни глобус[7] и награде Удружења филмских глумаца за најбољег споредног глумца.