Bogorodičina crkva bila je izgrađena u drugoj polovini 18. veka, za potrebe srpske i grčke zajednice u Zemunu. Izgradnja crkve započeta je 1774. godine, a završena 1779. godine i crkva je posvećena 1780. godine. Tada je osnovana druga po redu zemunska parohija.
Zvonik je podignut 1794. godine i bio je tek nešto niži od tornja obližnje crkve Blažene Djevice Marije. Prvo zvono, koje je bilo postavljeno 1815. godine, ilustrovalo je pobedu nad Napoleonom. Kasnije su, osim tog zvona, koje i danas postoji, postavljena još dva.
Crkva je bila značajnije obnavljana 1890, 1937. i 1999. godine, a 2009. godine dobila je dekorativno osvetljenje.
Prvobitno je crkva izgrađena bez zvonika, zadržala neke tradicionalne srpsko-vizantijske elemente, slično starijim pravoslavnim crkvama u Vojvodini, ali je kasnijom rekonstrukcijom dobila današnji oblik. Na prelazu XVIII u XIX vek izgrađen je zvonik na zapadnoj strani, a 1880. crkva je temeljito prepravljena. Ispod zvonika nalazi se ukopan raritetni depozitorij za odlaganje kostiju, prema pravilima koja se i danas poštuju u Grčkoj pravoslavnoj crkvi, prvenstveno u manastirima Svete Gore.
Bogorodičina crkva je najveći hram u Starom jezgru Zemuna, jednobrodna, sa plitkim pevničkim prostorima i vitkim dvospratnim zvonikom koji izlazi iz zapadne fasade. Ima bogato izrezbaren barokni ikonostas koji je rezao piltor Aksentije Marković, sa ikonama vrsnog i produktivnog ikonopisca i slikara klasicizma, Arsenija Teodorovića.
Crkva je restaurirana tokom 2000-2001. godine, kada je obnovljeno zidno slikarstvo, postavljen novi pod i podno grejanje. Crkva predstavlja celinu sa Domom Srpske pravoslavne crkvene opštine, sa kojim deli istu parcelu.