В 1876 году Фостер выиграл выборы в Законодательное собрание Луизианы. Тем не менее, ему было отказано в кресле[4]. Три года спустя он был избран в Сенат Луизианы, где служил до 1892 года[1]. С 1888 по 1890 год он также был председателем сената[4].
19 апреля 1892 года Фостер был избран губернатором Луизианы от Демократической партии. В 1896 году он был переизбран на второй срок[4]. Во время его пребывания в должности были организованы лагеря беженцев после наводнения 1893 года[5], с помощью милиции была подавлена забастовка в Новом Орлеане[5], а также была ликвидирована лотерея штата[1]. Кроме того, был принят новый закон о выборах[4]. Фостер покинул свой пост 21 мая 1900 года[4].
После ухода с должности губернатора Фостер был избран в Сенат США, где служил до 1913 года[1]. В сенате он возглавлял транспортный комитет и комитет по продаже мясных продуктов[3]. В 1914 году президент Вудро Вильсон назначил Фостера начальником таможенных сборов и пошлин в порту Нового Орлеана[5]. Эту должность он занимал до 1921 года[4].
Личная жизнь
15 мая 1877 года Фостер женился на Флоренс Дейзи Хайн, дочери торговца из Франклина. Она умерла 26 августа 1877 года в возрасте 19 лет[1]. В 1881 году он женился на Роуз Рут Кер, дочери капитана Джона Кера[1]. У них было десять детей[1], девять из которых дожили до совершеннолетия. Один из них, Мёрфи Джеймс Фостер II, был отцом Мёрфи Джеймса Фостера III, 53-го губернатора Луизианы.
Мёрфи Джеймс Фостер скончался 12 июня 1921 года на плантации Дикси около Франклина[3].