Пэйн учился в Lausanne Collegiate School в Мемфисе, штат Теннесси. Несмотря на то, что с его помощью команда школы завоевала титул чемпионов второго дивизиона штата, Кэмерон не привлекал внимания скаутов. В итоге Пэйн поступил в колледж Мюррей Стэйт. В своём первом сезоне он в среднем набирал 16,8 очков, 5,4 передачи, 3,6 подбора и 1,7 перехвата за матч[1][2]. По его итогам защитник был признан лучшим новичком Конференции долины Огайо и вошёл в её первую символическую сборную[3]. Во втором сезоне он стал игроком года в конференции, набирая в среднем 20,2 очка и 6 ассистов за встречу[4]. После его окончания Кэмерон принял решению выставить свою кандидатуру на драфт НБА[3].
Карьера в НБА
Оклахома-Сити Тандер (2015—2017)
25 июня 2015 года Пэйн был выбран на драфте под 15-м общим номером командой «Оклахома-Сити Тандер»[5], 10 июля он подписал с клубом контракт новичка[6].Кэмерон дебютировал в НБА 1 ноября в игре против «Денвер Наггетс» и за 4 минуты отведённого ему времени записал на свой счёт три результативные передачи[7]. 5 декабря Пэйна отправили в «Оклахома-Сити Блю» — фарм-клуб «Тандер», выступавший в Лиге развития[8]. В течение следующего месяца разыгрывающий несколько раз вызывался в первую команду, но затем снова возвращался в состав «Блю»[9][10][11]. 29 декабря Пэйн набрал 16 очков в матче с «Милуоки Бакс». 12 апреля 2016 года в последней встрече регулярного чемпионата против «Сан-Антонио Спёрс» Кэмерон набрал рекордные для себя 17 очков и 7 ассистов[12].
25 июля 2016 года Пэйн перенёс операцию на пятой плюсневой кости правой ноги[13]. Он быстро вернулся в строй и был готов принимать участие в тренировочном лагере команды, однако после двух дней занятий[14] он почувствовал боль в ступне и прекратил работу[15]. Полученная травма вынудила Кэмерона пропустить первые два месяца нового сезона. он вернулся на площадку 7 января[16].
В начале сентября стало известно, что Пэйн пропустит около 3-4 месяцев из-за операции на правой ноге[19]. Первую игру в сезоне он провёл 22 февраля 2018 года, соперником «быков» в ней был клуб «Филадельфия Севенти Сиксерс»[20]. 17 марта 2018 года Пэйн впервые оформил дабл-дабл, записав в матче против «Кливленд Кавальерс» на свой счёт 13 очков и 10 передач[21].
24 октября 2018 года в игре против «Шарлотт Хорнетс» Пэйн помог своей команде одержать победу, отметившись 21 очком. Все они были набраны во второй половине с помощью бросков из-за дуги[22]. 3 января 2019 года «Буллз» отчислили Кэмерона[23].
Кливленд Кавальерс (2019)
Спустя три дня после ухода из «Чикаго» Пэйн подписал 10-дневный контракт с «Кливленд Кавальерс»[24]. 16 января он был продлён ещё на 10 дней[25], но по его истечении клуб принял решение расстаться с игроком[26].
Шаньси Лунгс (2019—2020)
25 июля 2019 года Пэйн подписал контракт с «Торонто Рэпторс»[27], однако провёл за клуб всего одну предсезонную игру и был отчислен[28]. 12 ноября он пополнил ряды китайской команды «Шаньси Лунгс»[29]. Проведя всего два матча, в среднем набирая в них 22,5 очка, 6,0 подбора, 7,5 ассиста и 4,5 перехвата, Пэйн покинул клуб[30].
Техас Лэджендс (2020)
25 января 2020 года команда Лиги развития «Техас Лэджендс» сообщила о подписании Пэйна[31]. Пэйн выступал за техасский коллектив довольно успешно и в марте даже получил награду лучшего игрока недели[32].
Финикс Санз (2020—2023)
30 июня 2020 года Пэйн подписал контракт с «Финикс Санз» сроком на два сезона[33]. Он дебютировал за клуб 31 июля в «пузыре» в матче против «Вашингтон Уизардс»[34]. «Финикс» завершили сезон с показателем побед 8:0, а Пэйн, выходя со скамейки запасных, демонстрировал наилучшие для себя показатели в карьере по результативности[35].
Во втором сезоне в «Санз» Пэйн продолжил показывать хороший уровень игры. 6 января 2021 года в поединке с «Торонто» он всего за 16 минут отдал 10 результативных передач[36]. 20 февраля Кэмерон в матче против «Мемфис Гризлис» набрал 19 очков при семи передачах[37], а 4 марта в игре с «Голден Стэйт Уорриорз» оформил свой второй дабл-дабл в карьере, записав на свой счёт 17 очков и 10 ассистов[38].
22 июня 2021 года в матче финала Западной конференции против «Лос-Анджелес Клипперс» Пэйн набрал рекордные для себя 29 очков, а также отличился девятью передачами, двумя перехватами и двумя блок-шотами. «Финикс» выиграл ту встречу 104:103[39]. «Санз» одержали победу в серии и вышли в финал, однако уступили в нём «Милуоки» в шести матчах[40].
4 марта 2022 года Пэйн обновил свой рекорд по передачам в одной игре, сделав 16 ассистов в поединке с «Нью-Йорк Никс»[41].
Милуоки Бакс (2023—2024)
17 июля 2023 года «Санз» обменяли Пэйна, выбор второго раунда драфта 2025 года и денежную компенсацию в «Сан-Антонио Спёрс» на защищенный выбор второго раунда драфта 2024 года[42]. 11 сентября 2023 года клуб отчислил игрока[43].
2 октября Пэйн подписал однолетнее соглашение с «Милуоки Бакс»[44].
Филадельфия Севенти Сиксерс (2024)
8 февраля 2024 года Пэйн был обменян вместе со вторым раундом 2027 года в «Филадельфию Севенти Сиксерс» на Патрика Беверли[45]. 9 февраля Пэйн дебютировал в составе «Сиксерс», набрав 20 очков и отдав шесть передач в матче с «Атлантой Хокс» (127:121)[46].
Нью-Йорк Никс (2024—настоящее время)
15 июля 2024 года Пэйн подписал контракт с клубом «Нью-Йорк Никс»[47].