Соединённые Штаты признали независимость Туркменистана 25 декабря 1991 года после распада Советского Союза, после чего, 19 февраля 1992 года между двумя странами установились дипломатические отношения[1][2]. В марте 1992 года в Ашхабаде открылось посольство США во главе со временным поверенным в делах США Джеффри Уайтом, в то время, как посольство Туркменистана в Вашингтоне было учреждено в 1994 году[1]. Первый посол США в Туркменистане Джозеф Хьюлингс III был назначен в августе 1992 года[3].
В октябре 2015 года состоялась церемония закладки фундамента комплекса зданий нового посольства США на проспекте Арчабиль, состоящий из административного здания, резиденций для дипломатов и морских пехотинцев, корпуса для персонала[4]. Однако в феврале 2021 года уже построенное новое здание посольства США в Туркменистане пошло под снос из-за несоответствия требованиям градостроительства[5][6].
Посольство США в Ашхабаде включает в себя: консульский отдел, отдел информации и культуры, политико-экономический отдел, коммерческий отдел и миссию Агентства США по международному развитию.