Первое упоминание о здании, где расположен паб, относится к временам Английской революции. Во время гражданской войны Оксфорд был резиденцией роялистов, и по некоторым данным, в доме, где ныне располагается паб, проживал Канцлер казначейства. Однако эти утверждения расходятся с другими данными, по которым дата строительства паба The Eagle and Child - 1650 год, то есть после окончания гражданской войны.
Первое упоминание названия паба относится к 1684 году, когда Ричард Платт получил лицензию на право использовать вывеску, изображающую корону с орлом и ребёнком. По одной версии название происходит от герба графа Дерби — пэра Англии, первого владельца паба, на гербе у которого были изображены орёл и ребёнок. По другой, символы имели мифические корни и отсылали к легенде о Зевсе, похитившим в образе орла юного Ганимеда.
Дополнительную известность паб получил благодаря членам литературного кружка «Инклинги» (англ.Inklings). Каждое утро вторника (с 11:30 до 13:00), в течение 23 лет с 1939 по 1962 год, «Инклинги» собирались в пабе, чаще всего в небольшом зале с камином, получившем название — «Кабинет кролика».
В пабе «Инклинги» читали отрывки из своих только что написанных произведений, делились своими творческими планами и обсуждали новинки литературы, возможно именно здесь впервые были зачитаны фрагменты из знаменитого «Властелина колец». Своё любимое заведение члены кружка «Инклинги» фамильярно и в то же время ласково именовали «Птичка с младенцем».
Несмотря на все сложности «Инклинги» еженедельно проводили свои встречи, и каждый из членов кружка обязательно присутствовал на собраниях либо направлял письменные извинения с объяснениями о невозможности явки. Исключения случались лишь в годы войны, когда в связи с большим наплывом военных в пабе не оставалось пива и встречи переносились в другое место.