Компанию создали Брайан Фарго (основатель Interplay Productions) и Мэтью Финдли (работал в Interplay в 1989—2002 годах) вскоре после их ухода из Interplay. По утверждению Финдли, такое название компании было выбрано, потому что вскоре после ухода он и Фарго ощущали себя находящимися в изгнании (англ.exile); для E3 ими были изготовлены карточки с названием вымышленной компании, где должность Фарго обозначалась как «лидер в изгнании» (англ.Leader in exile), от in exile и было образовано название компании[3].
В 2014 году компания inXile выпустила игру Wasteland 2, а затем, в 2017 Torment: Tides of Numenera. Обе игры были профинансированы с помощью Kickstarter. inXile положила начало программе Kicking it forward, участники которой обязуются 5 % прибыли, полученной благодаря своим проектам после их выпуска, потратить на поддержку других проектов Kickstarter’а[4] (обе упомянутые игры участвуют в программе).
10 ноября 2018 года компания Microsoft объявила о покупке InXile и её включении в число внутренних студий компании[5].
В октябре 2015 года Inxile открыл Inxile New Orleans как вторую студию в Новом Орлеане[6]. Офис Newport Beach был переведен в Тастин к январю 2021 года[7].
