«Эксетер Сити» был основан в 1904 году в результате слияния клубов «Эксетер Юнайтед» (англ.Exeter United F.C.) и «Сент-Сидвелл Юнайтед» (англ.St Sidwell's United). «Эксетер Юнайтед» выступал в 1890—1904 годах, после чего слился с «Сент-Сидвелл Юнайтед», который, в свою очередь, был основан в 1901 году, и именно эта дата считается годом основания «Эксетер Сити».
С 2004 года клуб находится в управлении фонда, созданного болельщиками команды (англ.Exeter City Supporters Trust). Два бывших директора, входивших в руководство клубом в сезоне 2002/03, в 2007 году были осуждены за махинации и растраты, которые привели к долгам в несколько миллионов фунтов стерлингов.
Тренером клуба в 2006—2018 годах был уроженец Мальты Пол Тисдейл[англ.] (род. 1973). Именно с Тисдейлом связаны успехи клуба, когда «Эксетер» сумел за два сезона подняться из Национальной Конференции в Лигу 1, сходу преодолев Лигу 2.
В Лиге 1 «Эксетер Сити» провёл три сезона (2009/10, 2010/11, 2011/12), самым успешным из которых стал второй, когда команда заняла восьмое место, одержав 20 побед в 46 матчах. Однако уже в сезоне 2011/12 «Эксетер» занял предпоследнее место (всего 10 побед) и вылетел обратно в Лигу 2.
В сезонах 2016/17 и 2017/18 «Эксетер Сити» был близок к возвращению в Лигу 1, но оба раза проигрывал в финале плей-офф на «Уэмбли», сначала «Блэкпулу» (1:2), а через год — «Ковентри Сити» (1:3). После этого Пол Тисдейл покинул команду, проведя в клубе 12 лет. Под руководством Тисдейла команда провела 626 матчей, из которых выиграла 241. Новым главным тренером стал 36-летний Мэтт Тейлор, который выступал за клуб в 2007—2011 годах.
В сезоне 2019/20, который был прерван из-за пандемии COVID-19, «Эксетер» вновь дошёл до финала плей-офф за выход в Лигу 1, где на «Уэмбли» без зрителей был разгромлен клубом «Нортгемптон Таун» (0:4). Наконец, в сезоне 2021/22 «Эксетер Сити» занял второе место в Лиге 2, лишь по разнице мячей уступив первое место «Форест Грин Роверс», и напрямую вышел в Лигу 1.
Одним из самых известных матчей «Эксетера» (игравшего тогда в Конференции) является ничья 0:0 с «Манчестер Юнайтед» на «Олд Траффорд» в третьем раунде Кубка Англии 2004/05. В переигровке дома «Эксетер» уступил 0:2, тем не менее средства, полученные от этих матчей («Эксетер» получил более 650 тыс. фунтов стерлингов за билетные сборы на «Олд Траффорд», а ответный матч принёс доход от продажи телевизионных прав, т. к. транслировался по телевидению) помогли клубу выбраться из сложной финансовой ситуации.
В 2004 году в рамках празднования 100-летия клуба «Эксетер Сити» сыграл на домашнем стадионе с командой известных бразильских футболистов, в числе которых были Карека и Дунга (гости победили 1:0). Выбор бразильской команды был связан с тем, что в 1914 году «Эксетер» совершил турне по Южной Америке, где встречался и с национальной сборной Бразилии.
Клуб тренировали несколько бывших игроков сборной Англии: Джерри Фрэнсис (1983—1984), Терри Купер (1988—1991 и 1994—1995), чемпион мира 1966 года Алан Болл (1991—1994).
В 2002 году почётным менеджером клуба стал американский певец Майкл Джексон, который посещал «Сент Джеймс Парк» вместе со своим другом Ури Геллером.
Известным поклонником «Эксетер Сити» является уроженец Эксетера Крис Мартин[1] из Coldplay. Среди других известных поклонников клуба — певица Джосс Стоун и чемпион мира по плаванию, уроженец Эксетера Лиам Тэнкок.
Номер 9 был выведен из обращения на период с 2010 по 2019 год в память об умершем от рака в августе 2010 года 31-летнем форварде Адаме Стэнсфилде, выступавшем за клуб в 2006—2010 годах.
Стадион «Сент-Джеймс Парк» был построен и открыт в 1904 году. Стадион находится рядом с железнодорожной станцией «Сент-Джеймс Парк». В настоящее время вмещает 8 830 зрителей. Рекорд посещаемости (20 984 зрителя) был установлен в 1931 году во время переигровки 6-го раунда Кубка Англии «Эксетер Сити» — «Сандерленд», в которой гости одержали победу 4:2.
Самая большая трибуна стадиона, вмещающая 3971 зрителя (все места — стоячие), названа в честь знаменитого форварда лондонского «Арсенала» Клиффа Бастина (1912—1991), начинавшего в 1928—1929 годах карьеру в «Эксетер Сити».
В ноябре 2006 года женская молодёжная сборная Англии принимала на стадионе команду Франции (1:1). В феврале 2008 года на стадионе играла третья сборная Англии (англ.England C), принимавшая команду Уэльса (2:1).
Интересно, что стадион носит точно такое же название, как и знаменитая арена клуба «Ньюкасл Юнайтед» в Ньюкасл-апон-Тайне. В английском языке названия немного отличаются: St James Park (Эксетер) и St James' Park (Ньюкасл). Небольшой стадион клуба «Брэкли Таун» также носит название «Сент-Джеймс Парк».
Исторически самым принципиальным соперником «Эксетер Сити» является его южный сосед «Плимут Аргайл» (Плимут расположен в 69 км от Эксетера). В сезоне 2015/16 эти клубы вместе играли во Второй Футбольной лиге Англии. Хотя в сезоне «Плимут» выступил гораздо успешнее «Эксетера» (пятое место против 14-го), в очных встречах «Эксетер» одержал две победы (2:1 дома и в гостях). Если бы «Плимут» сумел победить в этих двух матчах, то напрямую вышел бы в Первую Футбольную лигу, а из-за этих поражений был вынужден играть в плей-офф и не сумел подняться в более сильную лигу. В сезоне 2016/17 соперничество «Плимута» и «Эксетера» продолжилось. Другим соперником «Эксетера» является «Торки Юнайтед» (город Торки находится всего в 29 км от Эксетера). В сезоне 2015/16 «Торки» играл лигой ниже «Эксетера» (Национальная лига Англии 2015/2016) и занял только 18-е место.
Эти противостояния входят в так называемые дерби Уэст-Кантри. Другие клубы из этого региона — «Бристоль Сити», «Бристоль Роверс» и «Йовил Таун» (соперничество с этими клубами не является для «Эксетера» столь важным, как с «Плимутом» и «Торки»).
В 2014 году клуб совместно с Эксетерским университетом и несколькими фондами и трастами (National Lottery Heritage Fund, South West Heritage Trust, Exeter City Supporters' Trust) создал Зал славы «Эксетер Сити». В Зал славы были включены:
Дик Пим — играл за «Эксетер» в 1911—1922 годах (с перерывом на участие в Первой мировой войне), затем перешёл в «Болтон», с которым трижды выигрывал Кубок Англии
Клифф Бастин (1928—1929) — один из лучших бомбардиров в истории лондонского «Арсенала», игрок сборной Англии, его именем названа одна из трибун «Сент-Джеймс Парка»