В 1958 году он был командиром 83-й истребительной эскадрильи, которая базировалась на авианосце USS Essex и летала на самолётах Douglas A-4 Skyhawk. Эскадрилья Холлоуэй прикрывала десант морской пехоты в Ливане и выполняла патрули для поддержки операций США в регионе. Затем авианосец был передислоцирован в состав Седьмого флота ВМС США и выполнял миссию по защите островов Цзиньмыньцюньдао и Мацзу.
С 1965 по 1967 год Холлоуэй командовал первым атомным авианосцем USS Enterprise, который выполнял операции в заливе Бакбо во время войны во Вьетнаме. За успехи в командование он был дважды награждён орденом «Легион почёта».
В 1968 году он начал работать в Пентагоне и продвигал программу атомных подводных лодок, авианосцев класса «Нимиц». За работу в Пентагоне он получил медаль «За выдающуюся службу» ВМС. В 1970 году Холлоуэй был назначен командующим ударными силами авианосцев Шестого флота ВМС США и направлен в Восточное Средиземноморье, для проведения воздушных операций в Сирии и Иордании. Вскоре сирийская армия отступила и он руководил эвакуацией армейского госпиталя. За успешное выполнение операции Холлоуэй был награждён второй медалью «За выдающуюся службу» ВМС, а его флагман авианосец USS Independence получил благодарность части Военно-морского флота.
Холлоуэй принял командование Седьмым флотом ВМС США в 1972 году, во время войны во Вьетнаме и лично возглавил ударную группу крейсеров во время битвы за гавань Хайфон. Во время операции Linebacker II, он направил массированные удары по коммуникациям Северного Вьетнама, что привело к прекращению огня в 1973 году. За командование Седьмым флотом он получил третью медаль «За выдающуюся службу» ВМС. С 1973 по 1974 год он занимал должность заместителя начальника морских операций[7].
С 1974 по 1978 год Холлоуэй был начальником военно-морских операций и членом Объединенного комитета начальников штабов. В качестве начальника военно-морских операций он руководил эвакуации с Кипра; спасением торгового судна SS Mayaguez и его команды; карательными ударами против камбоджийских войск; эвакуацией граждан США из Ливана и во время инцидента корейской демилитаризованной зоне в августе 1976 года, который привел к вооруженному противостоянию между союзниками и северокорейской армией. За службу на этом посту Холлоуэй был награждён четвёртой медалью «За выдающуюся службу» ВМС и двумя медалями «За выдающуюся службу». В 1978 году Джеймс Лемюэль Холлоуэй III вышел в отставку.
В отставке
После ухода в отставку Холлоуэй был консультантом в PaineWebber & Co., а также до 1988 года занимал пост президента Совета операторов судов американского флота, национальной ассоциации американских компаний торгового флота. В 1980 году он возглавлял Группу по обзору специальных операций, которая расследовала попытку спасения заложников из Ирана. В 1985 году он занимал должность исполнительного директора вице-президентаДжорджа Буша-старшего. В 1986 году он был назначен специальным посланником вице-президента по Ближнему Востоку. В 1985 году Холлоуэй был техническим консультантом фильма «Лучший стрелок» (анг. Top Gun).