Толкки присоединился к Stratovarius в 1984 году. До этого он играл в составе групп Antidote, Thunder и Road Block. В начале своей карьеры в Stratovarius, он был одновременно как вокалистом, так и соло- и ритм-гитаристом, и даже бас-гитаристом (до появления в группе постоянного басиста Яри Кайнулайнена). Это привело к принятию после выхода третьего альбома группы — Dreamspace важного решения, которое заключалось в приглашении в группу профессионального вокалиста, Тимо Котипелто, в 1994 году. Это произошло в значительной степени из-за желания Толкки больше времени уделять на «музыкальное» и общее руководство группой (что привело к увольнению двух изначальных членов группы — Туомо Лассила, страдающего от болезни суставов, и Антти Иконена), вместе с потребностью отчётливее концентрироваться на собственной гитарной работе.
В этом же году Толкки выпускает свой первый сольный альбом, Classical Variations And Themes, который был плодом его долгих амбициозных планов. Альбом получился весьма отличающимся от работ со Stratovarius; с влиянием неоклассического металла и с акцентом на инструментальные композиции. В 2002 году он выпускает второй сольный альбом — Hymn To Life, который в большей степени носит личный характер, затрагивающий такие эмоциональные темы, как его отношение к Богу и к умершему отцу.
В 2003 году, было объявлено, что вокалист Тимо Котипелто и ударник Йорг Михаэль покинули Stratovarius из-за конфликта с Толкки. Осенью того же года в прессе появились сообщения, что Толлки был атакован с ножом одним из зрителей после одного из последних концертов Stratovarius в Испании, сопровождавшиеся фотографиями окровавленного Толкки. В 2004 году ему был поставлен диагноз биполярное аффективное расстройство, следующее за глубокой депрессией. После госпитализации и курса лечения Толкки вернулся к музыкальной деятельности: в январе 2005 года было объявлено, что Stratovarius воссоединился в прежнем составе и работает над новым альбомом. Альбом Stratovarius был выпущен в сентябре 2005 года. Как позже заявил сам Толлки, конфликт с Котипелто и Михаэлем и их последующий уход из Stratovarius, а также нападение на него в Испании были инсценированы как часть PR-кампании, направленной на повышение популярности Stratovarius. По словам Толкки, последовавшее психическое расстройство не было инсценировано, а было вызвано стрессом, связанным с проведением PR-кампании, основанной на лжи[1]. В апреле 2008 года Тимо Толкки объявил о роспуске Stratovarius, однако остальные участники после судебных тяжб и выплаты накопившихся долгов сохранили группу под прежним названием, но уже без Толкки.
При записи первых трех альбомов в составе Stratovarius стиль игры Толки был заметно ближе к прогрессивному металлу и жёстче, чем теперь; результат использования тяжелых рифов, часто в опущенном в ми-бемоль гитарном строе, а также техники глушения. Это придавало ранним песням Stratovarius тёмную и тревожную атмосферу (что очень хорошо заметно в альбоме Dreamspace). После прихода в группу Тимо Котипелто в качестве вокалиста, стиль Толки существенно сдвинулся в сторону более традиционного, скоростного и мелодичного пауэр-метала, впитавшего элементы неоклассического металла (в стиле Ингви Мальмстина) и различных скоростных гитарных техник.