Происхождение Денверской митрополии восходит к формальной организации в Америке приходов Константинопольского Патриархата в середине XX века. До 1968 года приходы на территории нынешней Денверской митрополии находились в ведении Сан-Францисского епископа.
В 1968 году данная территория стала Восьмым архиепископским округом (англ.Eighth Archdiocese District) Греческой Архиепископии Северной и Южной Америки. Как и прочими архиепископскими округами, Восьмым округом управлял викарный епископ данной Архиепископии с титулом какого-либо древнего города. Кафедра Восьмого округа с 1960 года располагалась в Новом Орлеане, затем с 1967 года — в Хьюстоне, штат Техас; наконец в 1974 году, штаб-квартира была перенесена в Денвер, штат Колорадо.