John R. Cox Jr. a debutat în filme în 1934, sub pseudonimul John Howard, și a jucat în aproximativ 60 de filme americane până în 1975 (plus un film mexican în 1971). În special, el a jucat detectivul Bulldog Drummond în șapte filme din seria de filme dedicate acestui personaj, între 1937 la 1939. În plus, două dintre cele mai bune filme ale sale cunoscute sunt Lost Horizon (1937) și Poveste din Philadelphia (1940).
După al doilea război mondial (în timpul căruia a fost un ofițer în Marina SUA), cariera sa cinematografică devine mai episodică și apare mai ales la televiziune, în mai multe serii între 1948 și 1978, când s-a retras.
La teatru, pe Broadway, New York, John Howard a jucat într-o piesă în 1929, apoi în muzicalul Hazel Flagg în 1953.
Pentru contribuția sa în film și în televiziune, o stea îi este dedicată lui pe Hollywood Walk of Fame.