S-a născut la Paris la data de 19 februarie 1932. Tatăl său, Pierre Ponnelle, era vinificator și critic muzical, bun prieten al lui Richard Strauss, în timp ce mama sa, Mia Ponnelle, cântăreață de operetă.
După cel de Al Doilea Război Mondial, el studiază la liceul francez din Baden-Baden. Acolo are primele întâlniri cu muzica contemporană și este instruit în pictură de francezul cubistFernand Leger.
În anul 1952, și-a început cariera în Germania ca scenograf pentru opera lui Hans Werner Henze, Boulevard Solitude. Jean-Pierre Ponnelle a fost puternic influențat de opera regizorului Georges Wakhevitch, care a creat decoruri întregi și costume pentru teatru, balet și operă.
În 1957, se căsătorește cu actrița Teatrului Baden-Baden, Margit Saad.
Împreună cu colegii săi Luchino Visconti și Franco Zeffirelli, Jean-Pierre Ponnelle a fost unul dintre principalii regizori de operă din Europa de după epoca războiului, care a insistat ca cei ce interpretează operă, cântăreții de operă, trebuie să fie și actori credibili.
Această insistență asupra verosimilității dramatice și a valorilor teatrale puternice, plus muzicalitatea profundă, i-a adus francezului Jean-Pierre Ponnelle respectul cântăreților, dirijorilor și al altor profesioniști din domeniul muzical. James Levine,Herbert von Karajan, Karl Böhm, Claudio Abbado, Seiji Ozawa și Daniel Barenboim sunt printre dirijorii cu care Ponnelle a colaborat în operă.
Nu-i era frică să regândească acțiunea scenică a celor mai cunoscute opere în termeni uneori neortodocși. Un exemplu în acest sens a fost producția sa Olandezul zburător, operă cunoscută a lui Richard Wagner (văzută la Lyric în 1983), în care cea mai mare parte a operei a devenit o halucinație febrilă în mintea personajului-cârmaci al lui Daland.
Asemenea interpretări idiosincratice, plus aspectul foarte stilizat al multor producții, îl făceau o figură controversată, plină de critici.
Succesul său a fost rezultatul profesionalismului său intens, al nivelului înalt de măiestrie și al abilității sale de a călca linia delicată dintre inovația avangardistă și tradiționalismul operatic.
Cu toate acestea, treptat, Jean-Pierre Ponnelle a început să simtă că trebuie să preia frânele realizării spectacolului de operă, pentru a-și vedea ideile înfăptuite în mod corespunzător. După ce și-a încheiat serviciul militar în 1961, a regizat câteva piese, apoi a debutat în regia de operă cu o producție Tristan și Isolda la Düsseldorf, Germania de Vest, în 1962.
Pe lângă spectacole de operă, celebrul regizor francez se afirmă și în producții pentru televiziune (în 1974, Madama Butterfly de Giacomo Puccini, notabil pentru interpretarea sopranei Mirella Freni și a tânărului tenor Plácido Domingo), cât și în versiuni filmate ale operelor, precum binecunoscuta operă Nunta lui Figaro.
A filmat, de asemenea, un ciclu complet al sonatelor de pian ale lui Ludwig van Beethoven, cu pianistul Daniel Barenboim. Producția sa de operă la Festivalul de la Bayreuth din 1981 a fost pe scară largă laudată ca una dintre cele mai frumoase creații din punct de vedere estetic.
Fiul său, Pierre-Dominique Ponnelle, este dirijor, iar nepotul său, Jean-Pierre Danel, producător.
Moartea artistului
Jean-Pierre Ponnelle a murit la 11 august 1988 în München, Germania. Decesul s-a produs în urma unui embolism pulmonar, ca urmare a unei căderi tragice în fosa pentru orchestră din timpul repetițiilor pentru o producție a operei lui Georges Bizet, Carmen, cu Orchestra Filarmonicii din Israel, sub bagheta dirijorului Zubin Mehta. Jean-Pierre Ponnelle este îngropat în cimitirul Père-Lachaise din Paris.