Como o quinto empregado da Sun Microsystems e fundador Cygnus Support, ele acumulou dinheiro suficiente para se aposentar cedo e perseguir seus outros interesses.
John Gilmore contribui para a melhoria e popularização do software livre, trabalhou em diversos projetos GNU, incluindo o GNU Debugger nos anos 90, começando a GNU Radio em 1988, iniciando o Gnash em dezembro de 2005 para criar um software livre capaz de reproduzir filmes em Flash. Fora do projeto GNU fundou o projeto FreeS/WAN, uma implementação do IPsec, com o objetivo de promover a encriptação do tráfico de dados na internet. Apoia o Deep CrackDES cracker da EFF, o software Micropolis (Jogo de construção de cidade, como SimCity), além de incentivar o uso de Encriptação oportunista (comunicação encriptada em sistema de comunicação).
