1953–1956 – służył w jednostkach lotnictwa korpusu piechoty morskiej USA (U.S. Marine Corps). Stacjonował w Japonii i Stanach Zjednoczonych.
sierpień 1956 – zakończył czynną służbę w marines i przeszedł do rezerwy korpusu.
1959–1960 – był pracownikiem naukowym w firmie Planning Research Corp. w Westwood, stan Kalifornia.
1960 – uzyskał licencjat z fizyki na Uniwersytecie Kalifornijskim (University of California), a rok później magistra fizyki.
1960–1963 – pracował jako fizyk w RAND Corporation. Zajmował się tajnymi projektami Ministerstwa Obrony oraz zagadnieniami dotyczącymi badań ziemskiej magnetosfery.
1965 – podczas lotu statku Gemini 4 utrzymywał łączność z załogą przebywającą na orbicie (CapCom), identyczną funkcję pełnił w czasie misji Gemini 8 w 1966 roku.
wrzesień 1966 – wspomniana wyżej trójka astronautów została podstawową załogą pierwszej misji statku Apollo.
grudzień 1966 – załoga Cunninghama została wycofana ze składu podstawowego. Ich zadaniem zostało dublowanie podstawowej ekipy statku Apollo 1.
maj 1967 – po tragicznej śmierci członków załogi Apollo 1 astronauci ponownie zostali wyznaczeni do pierwszego załogowego lotu statku Apollo.
11 października – 22 października 1968 – wziął udział w swym jedynym locie kosmicznym – misji Apollo 7.
1968–1970 – był dyrektorem Wydziału Załóg Latających programu Skylab w Johnson Space Center. Później był wyznaczony na dublera dowódcy pierwszej wyprawy na stację kosmiczną Skylab i na dowódcę trzeciej załogi podstawowej mającej pracować na tej stacji.
1971 – odszedł z oddziału astronautów oraz samej NASA.
Loty załogowe
Apollo 7
Start do pierwszej załogowej misji programu Apollo oznaczonej jako Apollo 7 odbył się 11 października 1968 roku. Dowódcą w czasie tego lotu był Walter Schirra, Donn Eisele pilotem modułu dowódczego, a Walter Cunningham pełnił umowną funkcję pilota modułu księżycowego (rolę pojazdu LM pełnił podczas lotu balast).
Najważniejszym zadaniem jakie stało przed astronautami było przetestowanie w warunkach realnego lotu kosmicznego nowego statku załogowego, którym Amerykanie mieli lecieć w kierunku Księżyca. W trakcie misji przeprowadzono m.in. symulację manewru wyciągania lądownika księżycowego z członu S-IVB rakiety nośnej Saturn IB. Ćwiczono też zbliżanie się i oddalanie statku Apolla od S-IVB. Ponadto przeprowadzano eksperymenty medyczne oraz fotografowanie Ziemi. Wszyscy astronauci nabawili się na orbicie kataru, którego nie pozbyli się do końca misji.
Z powodu ogromnie napiętego programu lotu i pracy przez praktycznie 16 godzin na dobę, wielokrotnie dochodziło do sprzeczek pomiędzy kontrolą lotu a astronautami. Celował w tym dowódca misji Walter Schirra. W pewnym momencie astronauci wręcz odmówili wykonywania poleceń z Ziemi.
Skończyło się to dla nich źle, ponieważ żaden z astronautów już nigdy nie poleciał w kosmos.
Wodowanie statku 22 października 1968 roku, choć odbyło się tylko w odległości 500 metrów od zaplanowanego miejsca, miało nietypowy przebieg. Kapsuła Apollo 7 ustawiła się w wodzie wierzchołkiem do dołu (tzw. pozycja stabilna II). Sytuację do normy przywróciło dopiero wypełnienie gazem balonów przytwierdzonych do korpusu statku.
Po opuszczeniu NASA
1971–1974 – był pierwszym wiceprezesem Century Development Corporation.
1974–1976 – był prezesem firmy Hydrotech Development Company, która zajmowała się badaniem podwodnych złóż nafty i gazu.
1976–1979 – był pierwszym wiceprezesem i dyrektorem firmy 3D International działającej m.in. w branży budowlanej.
1979–1987 – był założycielem firmy inwestycyjnej The Capital Group.
1986 – został jednym z głównych partnerów funduszu Genesis (The Genesis Fund) stworzonego w celu ściągania inwestycji do technologicznych gałęzi przemysłu.
październik 2005 – NASA przyznała Walterowi Cunninghamowi honorowy tytuł (Ambassador of Exploration). Będzie popularyzował osiągnięcia amerykańskiej astronautyki.
Autor książki o swoich przeżyciach w kosmosie – „The All-American Boys” (1971).