Parafia erygowana została w XV wieku w związku z cudownym objawieniem się ikonyPokrowy (Opieki Matki Bożej). Szczególny kult tej ikony przetrwał w Puchłach do dnia dzisiejszego. W XIX wieku parafia stanowiła ważny punkt na mapie oświaty cerkiewnej w Imperium Rosyjskim. We wsiach należących do parafii zakładane były szkoły cerkiewne, zaś w uroczysku Stawok do 1915 działało Seminarium Nauczycielskie im. Świętych Cyryla i Metodego z kursami rolnictwa i rękodzielnictwa. W latach 1913–1918 wzniesiono obecną cerkiew parafialną.
Parafia zawiesiła działalność wskutek wybuchu I wojny światowej i udania się większości ludności prawosławnej na bieżeństwo.
Według Pierwszego Powszechnego Spisu Ludności z 1921 roku cztery wsie, które przed I wojną światową stanowiły parafię, zamieszkiwane były przez 732 osoby, z czego 697 wyznania prawosławnego (czyli ponad 95% wszystkich mieszkańców tych miejscowości)[1]. Mimo to, niepodległe władze polskie nie wyraziły zgody na reaktywację parafii etatowej, w związku z czym wiernych przyłączono do parafii w Narwi i parafii w Rybołach.
Parafia odzyskała samodzielność w 1940; liczyła wtedy 1739 wiernych. W okresie po II wojnie światowej nastąpił znaczny spadek liczby parafian, spowodowany migracją do ośrodków miejskich. W 1994 parafia liczyła 573 osoby.
↑Grzegorz Sosna, Wykaz hierarchii i kleru pariafialnego oraz opiekunów cerkiewnych Kościoła Prawosławnego na Białostoczyźnie w latach 1839–1986, cz. 3, Białystok: Chrześcijańskie Stowarzyszenie Społeczne 1986, s. 103.
Kalendarz Prawosławny 2015, Wydanie Warszawskiej Metropolii Prawosławnej, ISSN1425-2171, s. 178
Hierarchia i kler kościoła prawosławnego w granicach II Rzeczypospolitej i Polski powojennej w XIX–XXI wieku, ks. Grzegorz Sosna i m. Antonina Troc-Sosna, Ryboły 2012
