Grał w NHL od 1994, mimo że już w 1991 wziął udział w drafcie, gdzie został wybrany w 1 rundzie z numerem 11 przez New Jersey Devils, jednak nie miał miejsca w składzie tej drużyny i został oddany do drużyny z ligi uniwersyteckiej, a następnie grał w drużynie filialnej. Dopiero w sezonie 1994/95 dostał szansę występów w NHL w zespole New Jersey Devils. Od tej pory Rolston już stale grał w klubach NHL. W trakcie sezonu 1999/2000 Brian Rolston przeszedł do drużyny Colorado Avalanche, jednak nie czuł się tam dobrze i jeszcze w tym samym sezonie przeniósł się do Boston Bruins, gdzie grał do czasu lokautu w NHL. Po wznowieniu rozgrywek przez NHL w 2005 został zawodnikiem Minnesota Wild, gdzie grał z powodzeniem przez kilka lat. W latach 2008–2011 był hokeistą drużyny New Jersey Devils. Od lipca 2011 zawodnik New York Islanders[2], a od lutego 2012 w Boston Bruins[3], z którym grał do końca sezonu NHL (2011/2012). W kolejnym sezonie NHL nie wystąpił i po nim, 30 kwietnia 2013 ogłosił zakończenie kariery zawodniczej[4].
