Jackson startet sin fotballkarriere i Scarborough. Han ble hentet opp til A-stallen i 1997/98-sesongen, og debuterte den 1. november 1997 i en kamp mot Doncaster Rovers. I mars 1998 skrev han under på sin første profesjonelle fotballkontrakt med Scarborough, og totalt spilte han to ligakamper for klubben fra North Yorkshire.
Etter å ha fått med seg 20 ligakamper og to cupkamper for Scarborough i første del av 1998/99-sesongen ble Richard Jackson kjøpt av Derby County den 24. mars 1999. Scarborough fikk £30 000 ved overgangen, og ytterligere £50 000 da han i april 2002 hadde spilt 10 kamper for Derby. Hans første kamp for klubben fra Derbyshire var 6. mai 2000 mot Newcastle United, og åtte dager senere spilte han sin andre og siste ligakamp i 1999/00-sesongen. Sesongen etter ble det to ligakamper og en cupkamp før han fikk med seg sju ligakamper i 2001/02-sesongen. Denne sesongen ble han også kåret til årets unge spiller i Derby.
Sommeren 2004 skrev han under på ny 2-årskontrakt med klubben. Den 29. august 2005 spilte han sin klubbkamp nummer 100 for Derby County i en ligakamp mot Watford. Noe særlig grunn til å feire etterpå hadde Jackson ikke siden Watford vant 2-1 etter at jubilanten hadde blitt utvist på et tidspunkt da Derby ledet 1-0.
I januar 2006 skrev Richard Jackson under på en ny 2-årskontrakt med klubben som går fra sommeren 2006 og ut 2007/08-sesongen. Totalt spilte han 26 ligakamper i 2006/07-sesongen, mens han i den påfølgende sesongen fikk med seg 5 ligakamper og 2 cupkamper for the Rams. Den 6. august 2007 ble han enig med Derby om å kansellere sin kontrakt med klubben, og kun et par dager senere skrev han under på en 2-årskontrakt med Luton Town. Han debutere for Luton 11. august 2007 da de vant 2-1 over Hartlepool United i en ligakamp.
