Museet på Alstahaug består av flere bygninger. Hovedbygget består av Margrethes kafé, et auditorium, museumsbutikk, kontorer og et utstillingsrom. Margrethes kafé har fokus på lokal og tradisjonsrik helgelandsmat. Den eldste bygningen på tunet er den gamle prestegården fra første halvdel av 1700-tallet.[trenger referanse] I prestegården er det skiftende utstillinger og interiør fra 16- og 1700-tallet. Det er faste omvisninger i prestegården i sommersesongen. De gamle bygningene er kun åpne i sommersesongen juni–august, eller etter avtale.[trenger referanse] Middelalderkirken Alstahaug kirke som også ligger på Alstahaug-tunet, samarbeider tett med museet og det arrangeres bl.a. omvisninger og konserter i kirkerommet.
Alstahaugtunet og området rundt er et rekreasjonsområde for både lokalbefolkning og tilreisende. Tunet, kirke, kirkegård og bygningene for øvrig er fredet av Riksantikvaren.[trenger referanse]
Et nytt museumsbygg og parkeringsanlegg ble påbegynt i september 2005. Åpningen ble utsatt flere ganger i løpet av 2007, og museet åpnet 20. oktober 2007. Bygget er tegnet av arkitektfirmaet Snøhetta. Som symbol for tusenårsstedet og dets spesielle tilknytning til dikterpresten Petter Dass, er hovedbygningens monumetale arkitektur i seg selv et uttrykk for en forståelse av fortiden, en tro på fremtiden og en inspirasjon for samtiden. Det nye museumsbygget er åpent hele året, alle dager unntatt januar, mandag og enkelte helligdager. Byggingen av museet hadde en kostnadsramme på ca. 90 millioner kroner og ble finansiert med støtte fra kommune, fylkeskommune, stat og private aktører.