Oakes kom til Wolves i oktober 1999 for £450,000, og klarte etter 3 kamper på reservelaget å ta plassen fra gamle kjempen Mike Stowell og ble etter det klart førstevalg på keeperplassen for klubben. Hans debut for klubben var en bortekamp mot Tranmere Rovers FC.
Han beholdt plassen i 125 ligakamper på rad, men i september2002 fikk han en skulderskade som satte han på sidelinjen. Matt Murray ble hentet opp fra egne rekker og han imponerte så mye at Oakes ikke fikk plassen tilbake, selv ikke til den viktige play-off-finalen mot Sheffield United på Millennium Stadium i mai2003 som resulterte i opprykk til Premier League.
Men når den nye sesongen startet i august2003 fikk Murray en ryggskade, og Oakes fikk tilbake plassen i startoppstillingen til starten av Premiership sesongen. Han gjorde en god innsats i en tung sesong for klubben, men ble satt på benken da Paul Jones ble hentet inn i januar2004. Oakes fikk imidlertid tilbake plassen i oktober2004 etter at Jones hadde fått mye kritikk fra hjemmefansen.
Han startet som førstevalg i 2004/5 sesongen, men i oktober2005 fikk han en ankelskade og han mistet plassen igjen, denne gangen til Nederlandske målvakten Stefan Postma. Postma ble senere frigitt, men siden Murray var blitt friskmeldt, innebar det at Oakes måttet sitte på sidelinjen i sesongen 2006/7. Når Wolves skulle spille play-off kamper på slutten av sesongen 2006 / 07 ble Murray igjen skadet, men istedenfor Oakes, ble det satset på en ny ung målvakt i Wolves-trøya, nemlig Wayne Hennessey. Det kom derfor ikke som en stor overraskelse at klubben valgte å terminere kontrakten til Oakes når sesongen var ferdig.
