Zij was een van de weinige vrouwelijke organisten, en zeer bekend omwille van haar virtuositeit. In 1933, op twaalfjarige leeftijd, was ze al organist-titularis in de kerk Saint-Esprit (12e arrondissement). Deze positie heeft ze 29 jaar vervuld. Van 1936 tot 1939 en van 1941 tot 1946 studeerde ze bij Marcel Dupré, die haar terecht prees als zijn beste leerling ooit.
In 1946 gaf ze haar eerste concert in de Salle Pleyel in Parijs. Dit was de start van een internationale carrière als organiste (meer dan 700 concerten in Europa en de Verenigde Staten). Demessieux had een goed geheugen. Ze kende 2500 werken, inclusief de complete orgelwerken van Bach, Franck en Liszt uit het hoofd.
In 1962 werd ze organiste in de Parijse kerk La Madeleine. Daarnaast was ze professor aan het conservatoire Royal in Luik (1952-1968) en het conservatorium in Nancy (1950-1952). Een van haar bekende leerlingen was de Nederlandse organist Charles de Wolff. In 1960 werd ze benoemd tot ridder in de Belgische Kroonorde.
Van haar oeuvre zijn vooral de Six Études, op. 5 (1944) zeer gekend vanwege de zeer hoge moeilijkheidsgraad.
Demessieux overleed op 47-jarige leeftijd aan kanker. Ze werd begraven vanuit La Madeleine, waar tijdens de uitvaartdienst het orgel niet werd bespeeld en was bedekt met een zwart laken tot aan de vloer.
Composities
Orgel solo
Nativité, op. 4 (1943/44)
Six études, op. 5 (1944)
Pointes
Tierces
Sixtes
Accords alternés
Notes répétées
Octaves
Sept méditations sur le Saint-Esprit, op. 6 (1945–47)
Veni Sancte Spiritus
Les eaux
Pentecôte
Dogme
Consolateur
Paix
Lumière
Triptyque, op. 7 (1947)
Prélude
Adagio
Fugue
Twelve Choral-Preludes on Gregorian Chant Themes, op. 8 (1947)
