Controlla e coordina le Forze armate statunitensi ed il suo quartier generale è il Pentagono, nella contea di Arligton in Virginia. Il DoD è il più grande datore di lavoro al mondo: impiega più di 2,87 milioni di persone, di cui 1,4 milioni di militi attivi, 780.000 riservisti e più di 740.000 civili.
Il Congresso cominciò a prendere in considerazione di coordinare le attività dei servizi militari nel 1944. Appositi progetti vennero portati avanti nel 1945 dall'Esercito, dalla Marina e dal Joint Chiefs of Staff. In un messaggio speciale al Congresso del 19 dicembre, 1945, il presidente Harry Truman propose la creazione di un Dipartimento per la sicurezza nazionale unificato. Una proposta di legge fu sottoposta al Congresso nell'aprile del 1946, ma venne affossata dalla commissione per la Marina nei dibattiti del luglio 1946; la Commissione obiettò che si sarebbe concentrato troppo potere nelle mani di un singolo Dipartimento. Alla fine Truman nel 1947 inviò al Congresso una nuova proposta di legge che venne discussa ed emendata in alcuni mesi.
Il 26 luglio 1947 Truman firmò il National Security Act del 1947, che autorizzò il National Military Establishment ad iniziare le attività il 18 settembre 1947, il giorno dopo che il Senato aveva confermato James Vincent Forrestal come primo segretario della difesa. Il National Military Establishment aveva l'infelice abbreviazione in 'NME' (la cui pronuncia 'enemy' significa nemico), e fu così rinominato Dipartimento della difesa, "Department of Defense" (abbreviato come DOD o DoD) il 10 agosto 1949; in più, al Dipartimento della difesa venne conferita la più ampia autorità sui tre dipartimenti militari (Esercito, Marina e Aeronautica Militare). Prima della creazione del National Military Establishment / Department of Defense, le forze armate degli Stati Uniti erano suddivise in differenti sottodipartimenti, senza grande autorità centrale.
Il Dipartimento della difesa ha sede presso il Pentagono nella contea di Arlington, Virginia alla periferia di Washington sulle sponde del fiume Potomac. Fu creato dall'unione del Dipartimento della guerra (fondato nel 1789) e del Dipartimento della Marina (fondato nel 1789; già Ministero della Marina, fondato nel 1780), che divenne una sua divisione, come quelli appena creati dell'Aeronautica e dell'Esercito. All'inizio il Dipartimento venne creato per ridurre la rivalità tra i vari servizi, che si credeva avesse ridotto l'efficienza militare durante la seconda guerra mondiale.
In caso di guerra, il Dipartimento ha autorità anche sulla Guardia Costiera, mentre in tempo di pace questo ente è sotto il controllo del Dipartimento per la Sicurezza Nazionale (il Department of Homeland Security o anche DHS). Prima della creazione del DHS, la Guardia Costiera era sotto il controllo del Dipartimento dei trasporti. La Guardia Costiera non è stata formalmente militarizzata fino alla seconda guerra mondiale, sebbene avesse partecipato in varie operazioni militari e paramilitari negli anni.
Il budget annuale del DoD è all'incirca di 425 miliardi di dollari (circa 1 600 dollari a testa), senza contare decine di miliardi in più per spese straordinarie stanziati dal Congresso durante l'anno.
La struttura dirigenziale del Dipartimento della difesa è definita dal Goldwater-Nichols Act del 1986. Secondo il documento, la catena di comando va dal Presidente degli Stati Uniti, attraverso il segretario della difesa, ai comandanti regionali all'interno di uno o più Comandi da cui dipendono tutte le forze militari di competenza di quel territorio. Il Chairman of the Joint Chiefs of Staff e alcuni Chiefs of Staff sono responsabili della preparazione dei militari e fungono da consiglieri militari del presidente, ma non sono nella catena di comando. Il presidente del Joint Chiefs of Staff è per legge il più alto grado di funzionario militare degli Stati Uniti.
Il 22 febbraio 2002 l'ufficio dell'ispettore generale del Dipartimento della difesa ha comunicato che non dispone e non disporrà della copertura per "spese varie non documentabili" per una cifra di 1100 miliardi di dollari.
In più, il Dipartimento della Difesa è stato oggetto di alcune maxi-inchieste della Corte dei conti USA, il Government Accountability Office.
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