Középiskolai tanulmányait a budapesti Lónyay utcai Református Gimnáziumban végezte el.
Rövidebb időn át szolgált lelkipásztorként Gyöngyösön, Sárbogárdon és Budapesten, majd 1962-től Etyeken, 1970-től 1982-ig Szentendrén. 1978-ban teológiai doktorátust szerzett.
1983-tól 1996-ig a Budapesti Református Teológiai Akadémián (majd annak jogutódján, a Károli Gáspár Református Egyetem Hittudományi Karán) tanított, illetve párhuzamosan nyolc éven át a Komáromi Calvin Teologián.
1996-os nyugalomba vonulását követően 1998-ban professor emeritussá választották. 2004-ben a megszerezte a Magyar Tudományos Akadémia doktori címét is. 2011-ben hunyt el, 79 éves korában.
"A Te igéd igazság". Igehirdetések D. dr. Bolyki János tiszteletére; szerk. Tenke Sándor; Károli Gáspár Református Egyetem Hittudományi Kara, Budapest, 1996
Ostium in caelo. Jubileumi kötet dr. Bolyki János teológiaprofesszor 75. születésnapjára; szerk. Békési Sándor; KGRE Hittudományi Kar–Ráday Könyvesház, Budapest, 2006 (Studium)