לאחר המלחמה, הוא למד בקולג' וושינגטון בלקסינגטון, וירג'יניה, במשך שלוש שנים, שם נשיא בית הספר, גנרלהקונפדרציהרוברט אי לי, עודד את רצונו בקריירה של שירות ציבורי. לאחר מכן, הוא הצטרף לאחיו הגדול במטע כותנה ליד פיין בלאף, ארקנסו, ועסק בנטיעת כותנה ובעסקי עמלות במשך שלוש עשרה שנים. ב-1876 נישא ברקינרידג' לקתרין קרסון, בת למשפחה אמידה במיסיסיפי, ממנה נולדו לו ארבעה ילדים.[1]
פוליטיקה
ברקינרידג' החל את הקריירה הפוליטית שלו כשנבחר לראשות מועצת העיר פיין בלוף.
הקריירה הפוליטית של ברקינרידג' נכנסה לסכנה גדולה לאחר הבחירות של 1888. הדמוקרטים של ארקנסו נמצאו אשמים בהונאת הצבעה בבחירות למחוז הקונגרס השני של ארקנסו לאחר שהתגלה כי במחוז קונווי, ארקנסו, ארבעה גברים לבנים רעולי פנים וחמושים הסתערו למתחם הצבעה שחור ברובו ובאיומי אקדח, גנבו את הקלפי אשר הכילה רוב גדול של הקולות ליריבו הרפובליקני, ג'ון מ. קלייטון, אחיו של מושל ארקנסו לשעבר והסנאטורפאוול קלייטון. בנסיבות אלה, קלייטון התמודד בבחירות ונסע לפלומרוויל, ארקנסו, כדי להתחיל בחקירה בנושא. עם זאת, בערב ה-29 בינואר1889, תוקף אלמוני ירה דרך החלון אל החדר בו שהה בפנסיון מקומי והרג אותו מיד. לאחר חקירה של הקונגרס, קלייטון הוכרז כמנצח, ובכך הדיח את ברקינרידג'; עם זאת, בשל מותו של קלייטון, המושב הוכרז פנוי. ברקינרידג' לא נמצא אשם בשום עוול בבחירות המזויפות או בהתנקשות של קלייטון ונבחר למלא את המושב הפנוי ב-1890.
עבודה בקונגרס
ברקינרידג' נבחר שוב לבית הנבחרים ב-1890 וב-1892. הוא היה אחד ממחברי החקיקה לביטול חוק רכישת הכסף של שרמן ואימץ את חוק התעריפים של וילסון-גורמן. הוא נבחר מחדש לאחר מה שנקרא "פרשת קלייטון" וזכה לכבוד רב כחבר קונגרס. מאמר מפורסם ב-Harper's Weekly תיאר אותו כ"אחד האנשים הראשונים בבית הנבחרים". במהלך הפאניקה של 1893–1894, ברקינרידג' תמך בתוקף בהגנתו של הנשיאגרובר קליבלנד על תקן הזהב. חקלאי ארקנסו, שרובם תמכו בכסף חופשי, סירבו לתמוך במועמד המכהן לבחירה מחדש וברקינרידג' הפסיד בפריימריז הדמוקרטי לג'ון ס. ליטל שזכה בבחירות.
דיפלומט
שגריר לרוסיה
ברקינרידג' התפטר מבית הנבחרים ב-1894 לפני תום כהונתו האחרונה כדי לקבל את מינויו של הנשיא קליבלנד כשגריר לרוסיה, שם כיהן עד 1897. כשגריר, הוא הוכיח שהוא מסוגל לשלוח דיווחים על מטרות רוסיה בחזרה לוושינגטון הבירה אזהרותיו על סיום יחסי הידידות בין רוסיה לסין עקב התרחבותה של רוסיה לסין לא השפיעו על כל שינוי במדיניות החוץ של ארצות הברית בשל הבידוד הרווח אז. בשל כך, ברקינרידג' התמודד במידה רבה עם בעיות שגרתיות של מסחר והגירה. הוא הצליח פחות בטיפול בהיבטים הטקסיים והחברתיים של הדיפלומטיה בסנקט פטרבורג, שכן הוצאות האירוח בתוך הפאר של הבירה הרוסית האריסטוקרטית היו מעבר ליכולתו. זה היה נכון במיוחד במהלך החגיגות העשירות שסימנו את הכתרתם של הצארניקולאי השני והקיסריתאלכסנדרה פיודורובנה ב-1896. לצערו, בעת ההכתרה, ברקינרידג' נאלץ ללבוש מכנסי ברך טקסיים הנדרשים לפי הפרוטוקול. ברקינרידג' חשש שבוחריו לשעבר בארקנסו לעולם לא יבינו את הלבוש המוזר שלו.
ועדת דוז
לאחר שוויליאם מקינלי, עמיתו לשעבר מוועדת הדרכים והאמצעים של בית הנבחרים, נכנס לתפקידו כנשיא בשנת 1897, מקינלי החליף את ברקינרידג' באית'ן היצ'קוקהרפובליקני והוא חזר לפיין בלאף, ארקנסו. עם זאת, בשנת 1900, מקינלי מינה אותו לתפקיד בוועדת דוז לחמשת השבטים המתורבתים בטריטוריה האינדיאנית. בהינתן האחריות לחלוקת הקצאות בודדות של אדמות שבטיות לצ'רוקי, ברקינרידג' ונציבים אחרים הואשמו ברכישת אדמות אינדיאניות במרמה בשנת 1903. חקירה שטופלה על ידי משרד המשפטים ניקתה את ברקינרידג' מפעולות בלתי חוקיות והוא עזב את הוועדה ב-1905.
אחרית חייו ומותו
לאחר שהתפטר מוועדת דוז, ברקינרידג' הקים את חברת ארקנסו ואלי נאמנות בפורט סמית', ארקנסו, שבה כיהן כנשיא עד 1914. הוא היה ציר לוועידה החוקתית של ארקנסו בין השנים 1917 ל-1918, שם שכנע את חברי הנציגים לאשר בית מחוקקים חד-ביתי, אולם ההוראה בוטלה מאוחר יותר. הוא התאלמן ב-1921 וחי בפורט סמית' עד 1925, אז עבר להייידן, קנטקי כדי לגור עם בתו, מרי ברקינרידג', מייסדת שירות האחיות Frontier Nursing. בהתחלה הם גרו במרפאת המיילדות הראשונה עם האחיות בזמן שהבקתה הגדולה נבנתה בוונדובר. קליפטון טיפל בסוסים עבור האחיות הראשונות.