עלילת המשחק ממשיכה את עלילת "ספיידרמן" וכן את עלילת חבילת ההרחבה "העיר שלעולם לא ישנה", בה מיילס מוראלס ננשך על ידי עכביש משופר גנטית וזוכה ליכולות דמויי עכביש זהות ליכולתיו של פיטר פארקר, כמו כן, מוראלס זוכה גם ליכולות חדשות ומשופרות שאין לפארקר. שנה לאחר סיום המשחק הראשון, מוראלס עדיין נמצא באימונים תחת הדרכתו של פארקר, לצד השתלבותו בהגנה על ניו יורק סיטי לצדו של. לאחר שפארקר עוזב את ניו יורק סיטי לתקופת החגים במטרה להצטרף לבת זוגו, כתבת ה"דיילי ביוגל", מרי ג'יין ווטסון, בחוץ לארץ בתור הצלם שלה לאחר שזאת האחרונה נבחרה לסקר את מלחמת האזרחים המתמשכת בסימקריה; מיילס נותר כמגינה היחיד של ניו יורק סיטי. בעקבות כך, הוא מנסה לאזן בין התמיכה בקמפיין של אמו, ריו מוראלס, כמועמדת עבור הבחירות למועצת העיר; לבין הגנה על ביתו החדש שבהארלם ועל שאר ניו יורק סיטי מפני מלחמת כנופיות בין תאגיד האנרגיה "רוקסון" לבין קבוצת טרור הייטקית שנקראת "המחתרת", שנשלטת על ידי הטינקרר.[1][2][3][4]
עלילת המשחק
שנה לאחר תקרית נשימת השטן, מיילס מוראלס, שכעת מקבל הדרכה ואימונים מפיטר פארקר בשליטה על יכולותיו החדשות במטרה לעזור לשמור על ביטחון ניו יורק סיטי תוך כיבוד זכרו של אביו המנוח, ג'פרסון דייוויס. לאחר שהם מונעים העברת אסירים הרסנית שנגרמה על ידי ריינו, פיטר מחליט לצאת מניו יורק סיטי לתקופת החגים עבור חופשה באירופה במטרה לעזור לבת זוגו, מרי ג'יין ווטסון, בסיקור שלה על מלחמת האזרחים המתמשכת בסימקריה בתור הצלם שלה, ומשאיר את ניו יורק סיטי תחת הגנתו של מיילס. מיילס חוזר לביתו שבהארלם על מנת לחגוג את חג המולד עם אמו, ריו, וחבריו הטובים ביותר, גנקי לי ופין מייסון.
למחרת, מיילס משתתף בעצרת הקמפיין של אמו, שנהרסת על ידי "המחתרת", קבוצת טרור הייטקית, שלה סכסוך עם תאגיד האנרגיה "רוקסון". במהלך המשבר, מיילס מגלה כי פין היא מנהיגת "המחתרת", שפועלת תחת הכינוי "הטינקרר" מתוך רצון לנקום את מותו של אחיה המנוח, ריק, שסבל מהרעלה כימית בזמן שעבד על הפרויקט החדש של "רוקסון", מקור אנרגיה חדשני בשם "ניופורם". מאוחר יותר, מיילס מגלה שהיא מתכננת להשמיד את החברה על ידי פיצוץ הפלאזה החדשה של "רוקסון", שנבנתה באמצעות מיכל עמוס-יתר של נופורם במטרה להוכיח את תופעות הלוואי ההרסניות של מקור האנרגיה, אותן מנכ"ל התאגיד, סיימון קריגר, הסתיר מהציבור הרחב.
בזמן כשפין הזועמת – לאחר שנודע לה שמיילס הוא ספיידרמן – ורוקסון – ששכרו ושדרגו טכנולוגית את ריינו - צדים אותו, מיילס מגלה שדודו המגונן-יתר על המידה, אהרון דייוויס, פועל תחת זהותו של פראולר; ובמקביל ריו מגלה על פעילויותיו של מיילס כספיידרמן ומגלה לו שהיא תומכת במעשיו. בשיא המשבר, אהרון עוזר לריו ולשכניהם לפנות את הארלם כאשר גם "המחתרת" וגם "רוקסון" מתחילים להילחם ברחובות הארלם בזמן שמיילס מתעמת ומנצח את פין כאשר מחולל הנופורם העמוס פולט סדרה של גלים הרסניים. מיילס מנסה לספוג את האנרגיה של נופורם ולמנוע את הפיצוץ, אך אינו מסוגל להכיל אותה. בראותה כי האנרגיה של נופורם הולכת להרוג את מיילס, פין סופגת ממנו את האנרגיה ומתה בפיצוץ. זהותו של מיילס כספיידרמן נחשפת בפני תושבי הארלם שמבטיחים לשמור עליה בסוד.
ארבעה שבועות לאחר מכן, קריגר נעצר ומוכנס לכלא לאחר שהפסיד בסדרת תביעות נגד רוקסון לאחר שאהרון מסר עדות בתמורה להפחתת עונשו; ופיטר פארקר חזר מהחופשה שלו באירופה. בינתיים, ראש העיר לשעבר, נורמן אוסבורן דורש את שחרורו של הארי הסופני ממצבו דמוי-התרדמה למרות אזהרותיו של ד"ר קורט קונורס כי ההשלכות יהיו חמורות.
המשחק מפותח על ידי "Insomniac Games" ומופץ על ידי "Sony Interactive Entertainment" באופן אקסקלוסיבי עבור פלייסטיישן 5.[5][6] סגן נשיא "סוני", סיימון רוטר, אמר ל"הטלגרף" כי המשחק מהווה "הרחבה והשבחה עבור המשחק הקודם".[7] עם זאת, מאוחר יותר, "Insomniac Games" טענו שהפרויקט הוא משחק עצמאי, הצפוי להיות קטן יותר בגודלו ובהיקפו מאשר למשחק הקודם, והושווה ל-Uncharted: The Lost Legacy, משחק שהיה קטן יותר בגודלו ובהיקפו משל סדרת המשחקים "Uncharted".[8][9]
