הטירה מילאה מספר תפקידים לאורך ההיסטוריה. תפקידה הראשון והבולט ביותר היה לשמש כמגורים מלכותיים, ששימשו את המשנה למלך של אירלנד, נציג המלך או המלכה הבריטים. מגורי המשנה למלך (שכיום נקראים מגורי המדינה) מהווים עד היום את אחד מהאתרים המרשימים בדבלין, ומשמשים כאתר בו נערך טקס המינוי הרשמי של נשיא אירלנד. הטירה שימשה גם כמשרדו של המזכיר הכללי הבריטי של אירלנד, שהיה האדם השני בחשיבותו בשלטון הבריטי באירלנד. במהלך השנים הפרלמנט האירי ובתי המשפט נהגו להתכנס בטירה עד לבנייתם של מבנים ייעודיים למטרות אלה. הטירה שימשה גם כבסיס צבאי. הטירה שימשה גם לשמירתם של יהלומי הכתר האיריים, עד לגנבתם ב-1907[1].
כיוון שהטירה שימשה כמרכז הכוח האנגלי בדבלין, השתרש המונח "קתולי של הטירה", בהקשר לקתולים אירים שנחשבו כתומכי הממשל הבריטי באירלנד.
במהלך מלחמת העצמאות האירית הייתה טירת דבלין מרכז העצבים של הבריטים במאמציהם לדכא את המרידה האירית. במהלך המאבק, מנהיג הIRAמייקל קולינס גייס בלש ממשטרת המטרופולין של דבלין, שעבד בטירה, כסוכן של המחתרת האירית. באמצעותו הצליח קולינס לחדור לתיקים של סוכני המודיעין של בריטניה באירלנד, ובכך לחשוף אותם ולנטרל את תועלתם.
הטירה הפסיקה לשמש למטרות ממשלתיות של בריטניה עם הקמתה של מדינת אירלנד החופשית ב-1922. הטירה שימשה מספר שנים כבית הזמני של מוסדת המשפט האירים. לאחר שבתי המשפט עברו ממנה, שימשה הטירה למטרת טקסיות. איימון דה ואלירה, בתוקף תפקידו כנשיא המועצה המבצעת של אירלנד, קיבל, בשמו של המלך ג'ורג' החמישי כתבי מינוי של שגרירים בשנות ה-30 של המאה העשרים. בשנת 1938 מונה דאגלס הייד לתפקיד נשיאה הראשון של מדינת אירלנד החדשה בטקס רשמי בטירה זו. טקסים מינוי אלה חזרו על עצמם במינוים הבאים של נשיאי אירלנד בשנים: 1945, 1952, 1959, 1966, 1973, 1974, 1976, 1983, 1990, ו-1997. הלווייתו הממלכתית של אמון דה ואלירה נערכה בטירה בשנת 1975.
כיום (2005) לאחר שיפוצים נרחבים, משמשת הטירה כמרכז ועדות, ואתר תיירותי עיקרי בדבלין. במהלך כהונתה של אירלנד כנשיאת האיחוד האירופי, שימשה הטירה כמקום התכנסותה של המועצה האירופית. חלקים מהכנסייה המלכותית של טירת דבלין משמשים כיום כמרכז אומנות, והטירה עצמה מארחת לעיתים הופעות רוק בשטחיה. הטירה פתוחה לציבור הרחב בדרך כלל, חוץ במקרים בהם היא משמשת למטרות רשמיות של מדינת אירלנד.