הטייסת הוקמה באוגוסט 1950, כטייסת של מטוסי הרווארד במחנה סירקין, ושימשה לאימון חניכי קורס הטיס של חיל האוויר הישראלי. ב-1955 עברה יחד עם בית הספר לטיסה לבסיס תל נוף.
במבצע קדש פרסו מטוסי הטייסת לשדה התעופה שדה תימן והשתתפו במשימות תקיפה, הנרה, סיור וקישור. במהלך תקיפת מתחם אבו עגילה, נהרג מפקד הטייסת סרן משה אשל והוחלף על ידי סגנו, עובדיה נחמן. בשנת 1959 הודממה הטייסת.
הטייסת נפתחה מחדש בשנת 1973 כטייסת סקייהוק (עיט) בבסיס עציון שבסיני בפיקוד דן פסח, והחלה לשמש כטייסת קרב וכטייסת קורס האימון המבצעי של טייסי חיל האוויר הצעירים. במלחמת יום הכיפורים עדיין לא הייתה הטייסת מבצעית, ומטוסיה וטייסיה פוזרו בין טייסות הסקייהוק האחרות.
בשנת 1982, בעקבות פינוי חצי האי סיני על ידי ישראל, עברה הטייסת לבסיס רמון. מפקדה במהלך מלחמת לבנון הראשונה היה נפתלי מימון.
בשנת 1985 הודממה הטייסת שנית למשך שנה, והוקמה מחדש בשנת 1986 כטייסת מטוסי F-16 "נץ", אותם קיבלה מטייסות שעברו הסבה למטוסי F-16 "ברק".
בשנת 2003 עברה הטייסת לבסיס נבטים, משם הפעילה מטוסי F-16A ("נץ" חד־מושבי) ו-F-16B ("נץ" דו־מושבי).
עד לחודש אוגוסט 2013 שימשה הטייסת לטיסות מבצעיות שונות, ולקורס אימון מבצעי (קא"מ), אליו מגיעים מסיימי קורס הטיס במגמת קרב עם סיום הקורס.
כחלק מצעדי הקיצוצים שנעשו במערכת הביטחון בסוף שנת 2013, נפרד חיל האוויר מטייסות מבצעיות ובהן טייסת 140, שנסגרה באוגוסט 2013 ואוחדה עם טייסת 116 השכנה.
בחודש יולי 2015 נפתחה מחדש הטייסת, כטייסת ה-F-35I ("אדיר") הראשונה, את שני המטוסים הראשונים קלטה הטייסת בדצמבר 2016.
שני מטוסי F-35I ("אדיר") הראשונים של חיל האוויר הישראלי נחתו ב-12 בדצמבר2016 בבסיס נבטים, כשהם מוטסים בידי טייסים אמריקנים. למחרת, ב-13 בדצמבר 2016, עלה מפקד חיל האוויר אמיר אשל לטיסה באחד המטוסים החדשים.[1] ב-6 בדצמבר2017 הטייסת הוכרזה כמבצעית.[2]
הסמל החדש כולל את הנשר הצהוב, מהסמל הישן, שחומק מפסים ירוקים (המדמים רשת נ"מ) ועף אל הלא נודע, על רקע שחור המסמל את היותה טייסת מטוסי חמקן כמקובל בטייסות החמקן של חיל האוויר הישראלי (כדוגמת טייסת 116). עוצב על ידי רענן וייס.