במהלך שנות ה-80 פיקד על כוחות לוב שניסו לכבוש את "רצועת אאוזו" (Aouzou Strip) בצפון צ'אד. ב-1987, צ'אד, שנתמכה במלחמה זו בעיקר על ידי צרפת, אך גם על ידי ארצות הברית וזאיר, ניצחה במלחמה וחפתר עצמו יחד עם רבים מלוחמיו נפלו בשבי. קדאפי, שניסה להסתיר את מעורבותו בלחימה בצ'אד, התכחש לאנשיו והפקירם, ובכך הפך את חפתר לאויבו. ארצות הברית ניצלה זאת, גרמה לצ'אד לשחרר את חפתר ואנשיו, העבירה אותם לזאיר, ואחר כך לקניה. חפתר הקים ובמשך שלוש שנים הפעיל ממקומות גלותו אלה ארגון צבאי לא פעיל במיוחד שנקרא "הצבא הלאומי הלובי". שם ששימש אותו גם בהמשך, כעבור כעשרים וחמש שנים, כשחזר ללוב.
ב-1990 הכניסה ארצות הברית את חפתר וכ-300 מאנשיו לגבולותיה, ומאז ובמשך למעלה מעשרים שנה הוא גר סמוך מאוד ללאנגלי, וירג'יניה, מקום מושב מטה ה-CIA האמריקאי. ה-CIA ניסה במהלך השנים להפיל את קדאפי כמה פעמים, כאשר חפתר נועד להיות מחליפו[2]. חפתר קיבל במהלך השנים אזרחות אמריקאית מלאה וב-1993 קדאפי דן את חפתר, בהיעדרו, למוות.
לאחר נפילת קדאפי
באפריל 2011, כחודשיים לאחר שהחלה מלחמת האזרחים הראשונה בלוב, שב חפתר למדינה והיה אחת מדמויות המפתח בקרב המורדים במזרח המדינה. עם זאת, משחוסל קדאפי לקראת סוף אותה שנה, הוא סבר שסיים את תפקידו וחזר לביתו בווירג'יניה.
שנתיים אחר כך, בדצמבר 2013, הובהר לחלוטין כי האסלאמיסטים הקיצונים הפכו לכוח הדומיננטי בקונגרס הלאומי הכללי, הפרלמנט החדש שהוקם בטריפולי. הם הצליחו להעביר חוק שקבע את השריעה כחוקת היסוד של המדינה. לאור זאת, בפברואר 2014, שב חפתר ללוב ולמרכז הבמה. הוא קרא אז להפלתו של אותו פרלמנט ובמקביל החל במלחמה נחושה נגד האסלאמיסטים הקיצוניים במזרח המדינה, בתמיכה אמריקאית חשאית[3]. בעקבות פעילותו, לא הצליח הקונגרס הלאומי לדחות את מועד הבחירות הכלליות במדינה. בבחירות אלה, שהתקיימו ב-25 ביוני2014 הוקם בית הנבחרים הלובי, אך הקונגרס הלאומי הכללי ראה בו כבית נבחרים לא לגיטימי, סירב להתפזר והפרלמנט החדש נאלץ להתכנס בטוברוק שבמזרח, במקום בטריפולי ופרצה מלחמת האזרחים השנייה בלוב.
בראשית יוני 2014, כמעט חודש לפני הבחירות וכשמלחמתו של חפתר באסלאמיסטים עוד הייתה רק בראשיתה, פוצץ עצמו מתאבד אסלאמיסטי סמוך לביתו של חפתר בבנגאזי. ארבעה משומרי ראשו נהרגו בהתפוצצות, אך הוא עצמו ניצל. כחצי שנה אחר כך ניצל חפתר שוב כשנעשה ניסיון לפוצץ לידו מכשיר טלפון טעון חומר נפץ[4].
במרץ 2015, בית הנבחרים הלובי, הפרלמנט הנבחר השני של לוב, זה שמרכזו בטוברוק שבמזרח, מינה את חפתר למפקד הצבא הלאומי הלובי, ובמהלך 2016 הוא הצליח לשחרר את מרבית מזרח לוב ובראשה בנגאזי, מהנוכחות האסלאמיסטית. כאות תודה, העלה אותו הפרלמנט של טוברוק בדרגה, מלויטננט גנרל לפילדמרשל[5].
בינואר 2019, כוחותיו של חפתר תפסו חזרה את האזורים רוויי הנפט של לוב, בדרום. בהמשך, ב-4 באפריל2019 נפתח החלק השני של מתקפתם. הם פנו לכיבוש טריפולי ומערב לוב מידי ממשלת ההסכמה הלאומית בראשות פאיז א-סראג'[6]. חפתר נתמך כנראה, בחשאי, על ידי קואליציית כוחות מערבית בראשות צרפת וארצות הברית (ב-15 באפריל 2019 נערכה שיחה טלפונית בין נשיא ארצות הברית דונלד טראמפ לחפתר ובעקבותיה התייצבה המעצמה בגלוי לצידו של הפילדמרשל), יחד עם שורת מדינות ערביות מערביות, בהן מצרים, סעודיה, אלג'יריה, איחוד האמירויות הערביות ומדינות נוספות[7][8]. ההתקפה על טריפולי החלה זמן קצר בלבד לאחר שחפתר חזר מפגישה עם סלמאן, מלך ערב הסעודית ובנו יורש העצר הסעודי מוחמד בן סלמאן אאל סעוד.
חפתר נתמך בה בעת ובצורה גלויה הרבה יותר, גם על ידי רוסיה[9][10]. כמו כן, לפי העיתון "אל-ערבי אל-ג'דיד" הלונדוני, המזוהה עם קטר, גם ישראל מסייעת לחפתר. בכתבה בעיתון צוטט "גורם צבאי בכיר בשורות כוחותיו של חפתר", שטען שב-2015 וב-2016 נפגשו אישים מהמוסד הישראלי עם חפתר בירדן וכי איחוד האמירויות הערביות היא זו שתיווכה בין הצדדים. הדיווח בעיתון לא אושר על ידי שום גורם רשמי[11].
יריביו של חפתר זכו לתמיכתו של האו"ם, שהקים בשעתו את ממשלת ההסכמה הלאומית. אנטוניו גוטרשמזכ"ל האו"ם היה בעיצומו של ביקור בטריפולי, בדיוק כשהחלה המתקפה. כוחות אסלאמיים קיצונים ומיליציות מקומיות חזקות, שבסיסן במיסראתה, נעשו יותר ויותר דומיננטיים בממשלת ההסכמה הלאומית, אך האו"ם לא הניח לשינוי זה להפריע לו להמשיך בתמיכתו בה. גורמי תמיכה חשובים נוספים של ממשלת ההסכמה הלאומית היו ארגון האחים המוסלמים, קטאר, סודאן (עד הדחת מנהיגה עומר אל-בשיר ב-11 באפריל2019) ובראש וראשונה טורקיה בהנגת רג'פ טאיפ ארדואן[12][13][14].
בתחילת ינואר 2020, העיר סירת, בחצי הדרך בין בנגאזי לטריפולי נכבשה על ידי חפתר, אך זו הייתה ההצלחה האחרונה שלו באותו סיבוב קרבות. ב-12 בינואר2020 הוא הסכים לשביתת הנשק שהוצעה על ידי רוסיה וטורקיה וליוזמה לחידוש המשא ומתן אחרי עשרה חודשים של קרבות אינטנסיביים. כעבור כחצי שנה, בתחילת יוני 2020 הוא נאלץ לחזור לבסיסיו במזרח לוב.