ב-12 בספטמבר1952יוסיף סטלין חתם על צו לתחילת עבודות תכנון צוללת גרעינית. המנהל המדעי של הפרויקט היה אנטולי אלכסנדרוב ומתכנן ראשי של המתקן הגרעיני היה ניקולאי דולז'אל. בשלבים הראשונים של הפרויקט הצי הסובייטי לא היה שותף לתכנון. בהתאם לרעיון הראשוני תוכנן לצייד את הצוללת בטורפדו גרעיני שמשקלו 40 טון. בשנת 1954 התוכנית הועברה לעיון מומחי הצי. ההערות העיקריות של מומחי הצי התייחסו לאי-ישימות של ניצול צוללת עם טורפדו גרעיני כה גדול וללא אמצעי הגנה מתאימים לצוללת עצמה. לאור הערות מפקדי הצי הפרויקט הוחזר למתכנן כלא ישים. במהלך תכנון מחדש הוחלט על שינוי עקרוני בחימוש. ביוני 1955 התכנון הושלם והחלה בניית הצוללת הראשונה. כבר בשנת 1956 התברר שיש צורך בשינויים משמעותיים בתכנון.
בשנת 1958 הצוללת נכנסה לשירות מבצעי. לראשונה בברית המועצות היה ניתן לבצע ירי מעומק של עד 100 מ'. הצוללות היו בשרות במשך כ-30 שנים בצי הצפוני ובצי האוקיינוס השקט. בצוללות היו תקלות רבות ורבים מהימאים נפגעו מקרינה. צוללת אחת נפגעה בשנת 1970 וטבעה במפרץ ביסקאיה. הצוללות החלו לצאת מהשרות בשנת 1987 והיום אין בשרות מבצעי צוללת מפרויקט זה.
צוללות מדגם זה התאפיינו ברמת רעש גבוהה יחסית ולכן היה ניתן לאתר אותן בקלות. בשנת 1962 צוללת מדגם זה הגיעה לקוטב הצפוני, הראשונה מבין הצוללות הסובייטיות. סך הכול ארבע צוללות הועברו למזרח הרחוק הסובייטי והפכו חלק של צי האוקיינוס השקט.