המוסד מקיים מגוון קורסים למבוגרים להעשרת ידע בתחומי פילוסופיה, לימודי ארץ ישראל, היסטוריה, כלכלה, מדעי ההתנהגות, מחשבים, ביולוגיה, גנטיקה, אמנות, ידיעת הארץ, תרבות חברה וכלכלה, בישול ועוד. ב-2009 התקיימו באוניברסיטה כ-140 חוגים קורסים במסלולים ובחוגים שונים.
במוסד פועלת מדרשה לאומנות הכוללת בתוכה מסלולים מקצועיים בציור ובפיסול. כמו כן, האוניברסיטה העממית מציעה קורסים ייעודיים לגמול השתלמות לעובדי המגזר הציבורי ולעובדי הוראה. הקורסים לבישול עוברים במסגרת בית הספר לאומנות בישול של השף אסף לשר.
באוניברסיטה פועל בית ספר לשפות המקיים קורסים שנתיים באנגלית, צרפתית, ערבית, איטלקית, ספרדית, סינית ויפנית במגוון של רמות. כמו כן מועברים קורסים ביוגה, פלדנקרייז, פילאטיס, עיצוב, חיטוב הגוף וכושר גופני באולם הספורט של האוניברסיטה.
בשנות השבעים החליטה עיריית תל אביב להרחיב את פעילותה של האוניברסיטה, והיא מינתה את הפרופסור הלל ברזל, למנהל מלווה אקדמי[1], ואת אהרון שמיר, למנהלה האדמיניסטרטיבי הראשון. בשנותיה הראשונות פעלה האוניברסיטה העממית תל אביב במוסדות חינוך מפוזרים ברחבי העיר, אך כשהתרחבה ומנתה אלפי סטודנטים, זכתה האוניברסיטה העממית לבניין משלה, ברחוב אנטוקולסקי בעיר.
ב-2011 הוחלט כי האוניברסיטה העממית תיסגר עקב קיצוצים בתקציב עיריית תל אביב-יפו, אשר החליטה להעביר את כל יחידת המחשוב שלה לבניין באותו מועד[2]. פעילות האוניברסיטה העממית המתחדשת מתקיימת מאז במרכזים הקהילתיים בתל אביב במסגרת אגף קהילה, נוער וספורט של העירייה.