אזור האגורה אורגן לראשונה על ידי פייסיסטראטוס במאה השישית לפנה"ס. באותה עת היו באגורה מבני מגורים, וככל הנראה פיסיסטרטוס התגורר בעצמו באגורה. פיסיסטרטוס פינה את בתי המגורים, בנה מערכת ביוב, מערכת מי שתייה, ויצר רחבה שנועדה עבור הממשל של אתונה. כמו כן נבנו במקום מקדשים לאלי הפנתאון היווני. קימון הקים באגורה מבנים נוספים ושתל בה עצי נוי.[1] במאה החמישית לפנה"ס הוקמו באגורה מקדשים להפייסטוס, זאוס ואפולון.
באגורה נערכו מפגשים ציבוריים (אף שהאראופגוס התכנס במקום אחר). עם הקמת הדמוקרטיה האתונאית (אחרי שנת 509 לפנה"ס) התכנסו באגורה הבולה (מועצת העיר) והפריטניס (נשיאי המועצה). כמו כן הארכונים (השופטים) נפגשו באגורה, והיוו למעשה את מערכת בתי המשפט של אתונה. כל אזרח שעבר באגורה יכול היה להפוך לחלק מחבר המושבעים ששפט במשפטים שנערכו בה.
סביב האגורה היו חמש סטואיי שהידועה והמפוארת שביניהן הייתה הסטואה של אטאלוס שנבנתה בתקופה ההלניסטית.
בתקופת האימפריה הרומית הפך אזור האגורה לאזור מגורים ואיבד את חשיבותו הציבורית.
